folia biologica et geologica 58/1, 93–104, ljubljana 2017 POMEN MAKROFITOV V JEZERSKEM EKOSISTEMU THE IMPORTANCE OF MACROPHyTES IN LAKE ECOSySTEM Rebeka ŠILING1 & Mateja GERM2, * http://dx.doi.org/10.3986/fbg0023 iZVleČeK Pomen makrofitov v jezerskem ekosistemu V preglednem članku povzemamo temeljne značilnosti makrofitov v jezerskem ekosistemu. Makrofiti so povezoval- ni člen med sedimentom, vodo in ozračjem. Vodne rastline vplivajo na zgradbo habitata, prav tako pa so vir avtohtonih snovi, ki so osnova za prehranjevalni splet. Rast vodnih rast- lin je odvisna od mnogih okoljskih dejavnikov, ki so med seboj povezani - svetloba, temperatura, vodni tok, globina ipd. Za prehod od velike kalnosti do prosojnosti vode v jeze- ru sta značilni spremembi v prevladi skupin primarnih pro- ducentov in vrst v celotnem prehranjevalnem spletu, kjer namesto prevladujočega fitoplanktona postanejo prevla- dujoči primarni producenti submerzni makrofiti ali peri- fitonske alge. Makrofiti so pomembni tudi za vrednotenje človekovega vpliva na jezerski ekosistem ter posredno pri izvajanju upravljavskih načrtov za vode. Ključne besede: makrofiti, jezera, fitoplankton, ekološko stanje abStRact the importance of macrophytes in lake ecosystem In a review paper we summarized the basic features of macrophytes in lake system. Macrophytes present link be- tween sediment, water and atmosphere. Primarily aquatic plants determine the structure of habitat and present the vital source of autochthonous matter as a base for food web. The growth of aquatic plants depends on a number of envi- ronmental factors, which are linked - light, temperature, water flow, depth etc. Transition from high turbidity to the transparency of the water in the lake is characterized by a change in the dominance of primary producers and species throughout the food web, where instead of the dominant phytoplankton the dominant primary producers becomes submerged macrophytes or periphytic algae. Macrophytes are important for evaluating human impact on lake ecosys- tems and indirectly in the management plans for water. Key word: macrophytes, lakes, phytoplankton, ecologi- cal status 1 Inštitut za vode Republike Slovenije - 1000 Ljubljana, Slovenija, rebeka.siling@izvrs.si 2 Univerza v Ljubljani, Biotehniška fakulteta, oddelek za biologijo - Jamnikarjeva 101, SI-1001 Ljubljana, Slovenija, mateja. germ@bf.uni-lj.si * e-mail: mateja.germ@bf.uni-lj.si Rebeka ŠILING & Mateja GeRM: POMeN MakROFItOV V jeZeRSkeM ekOSISteMU 94 folia biologica et geologica 58/1 – 2017 Makrofiti imajo pomembno vlogo v vodnih ekosiste- mih (Flint & Madsen 1995, Luo et al. 2016), saj so povezovalni člen med sedimentom, vodo in ozračjem. S tvorjenjem mikrohabitatov za perifiton, mest za od- laganja jajčec rib in skrivališč mnogih organizmov, vplivajo na večjo biodiverziteto in heterogenost vodne- ga ekosistema (Klaassen & Nolet 2007, Lampert & Sommer 2007). S svojim koreninskim sistemom in listi absorbirajo hranila in na ta način čistijo vodo (Zhou et al. 2017) ter istočasno povečujejo koncentracijo hranil ko odmrejo in razpadejo. Lahko delujejo kot indika- torji kakovosti vode in sodelujejo pri kroženju hranil. Vključeni so v ekosistemske procese kot so biominera- lizacija, transpiracija, izpust biogenih plinov v ozračje in sedimentacija (Carpenter & Lodge 1986). Izločajo tudi alelopatske snovi, ki vplivajo na prehranjevalni splet. Zavirajo rast fitoplanktona, bakterioplanktona (Mulderij et al. 2006) in epifitskih alg (Hilt et al. 2006, Cerbin et al. 2007, Gross et al. 2007, Wu et al. 2007). Raziskovalci so ugotovili, da alelopatski učinki makrofitov lahko vplivajo na velik del sprememb raz- položljivega ogljika v jezerih (Hilt & Gross 2008, Hilt 2006, Jürgens & Jeppesen 1998, Cerbin et al. 2007). Razpoložljiv ogljik je potencialno vir za prehranje- valni splet (Cole et al. 2000), zato so za ravnovesje je- zerskih ekosistemov makrofiti ključnega pomena (Hutchninson 1975). S posrednimi in neposrednimi učinki vplivajo na delovanje jezerskega ekosistema. Potopljeni makrofiti igrajo pomembno vlogo pri vzdr- ževanju kakovosti vode v plitvih jezerih (Kuiper et al. 2017). Potopljeni makrofiti preprečujejo erozijo in pre- mikanje mehkega sedimenta in vplivajo na odstranje- vanje suspendiranih delcev iz vodnega stolpca (Mad- sen et al. 1996). Prisotnost plavajočih rastlin lahko močno vpliva na prehranjevalni splet s posrednim in neposrednim učinkom na združbe organizmov (npr. planktona, nevretenčarjev, rib) ki naseljujejo obrežna in pelagična območja (Meerhoff & Mazzeo 2004). Številne raziskave dokazujejo, da na podlagi prisotno- sti in pogostosti makrofitov lahko ugotavljamo vplive človekovih dejavnosti na vodne ekosisteme (Poikane et al. 2015, Sudnitsyna 2015). UVOD VPLIV OKOLJSKIH DEJAVNIKOV NA MAKROFITE Makrofiti vključujejo semenke, praprotnice, mahove in nekatere makroskopske alge (Fox 1992). Razvršča- mo jih glede na rastno obliko, način pritrjanja in polo- žaj v vodnem stolpcu. Na podlagi morfoloških značil- nosti in položaja v vodnem stolpcu, delimo makrofite v štiri skupine: potopljene (submerzne) makrofite, pla- vajoče (natantne) ukoreninjene makrofite (slike 1-3), plavajoče (natantne) neukoreninjene makrofite in emergentne makrofite (Hutchinson 1975, Fox 1992, Germ 2013). Prisotnost in razporeditev makrofitov je odvisna od izpostavljenosti različnim abiotskim (fizi- kalnim in kemijskim) in biotskim dejavnikom (npr. herbivorija) (Haslam 2006, Lacoul & Freedman 2006, Ali & Soltan 2006, Zelnik et al. 2012). Pogo- stost makrofitov je odvisna tudi od uspešnosti vrst, ki temelji na sposobnosti hitre prilagoditve na spremem- be okoljskih dejavnikov in kompeticiji (Germ 2013). Poleg svetlobe h ključnim abiotskim dejavnikom, ki vplivajo na uspevanje makrofitov, uvrščamo tempe- raturo, vodni tok, globino in obliko jezerske kotanje, izpostavljenost valovom in vetru, vrsto sedimenta v jezeru in kemizem vode (Dar et al. 2014). Makrofiti kot primarni producenti opravljajo fotosintezo, za ka- tero je potrebno dovolj svetlobe. Globina, do katere sega svetloba, je odvisna od dejavnikov kot so barva vode, kalnost in osenčenost jezera, ter razvitost obre- žnega pasu (Lacoul & Freedman 2006). Znano je, da se približno 10 % sevanja izgubi na meji med zrakom in vodo (Janauer & Englmaier 1986). V plitvih jeze- rih lahko pride do resuspenzije delcev (Blom et al. 1994), kar zmanjša prosojnost vode in posledično tudi rast makrofitov. V globokih jezerih je tudi v osončenih delih litorala pojavljanje makrofitov manjše zaradi va- lovanja (Kantrud 1990). Valovi in veter vplivajo na razpršenost sončnega sevanja v vodnem stolpcu in temperaturo vode. V obdobju nizkih temperatur, ki vpliva na uspešnost in stopnjo fotosinteze, je rastlinska proizvodnja manjša (Scheffer 1998, Pilon et al. 2003). Temperatura vode in sedimenta vplivata na fizi- ologijo makrofitov (npr. tvorba semen, začetek sezon- ske rasti in začetek dormance), medtem ko hitrost me- tabolizma, prenos razmnoževalnih organov in dosto- pnost hranil v večji meri določa vodni tok (Dodds & Biggs 2002, Haslam 2006). Eden izmed ključnih dejavnikov, ki vpliva na ver- tikalno razporeditev združb submerznih makrofitov, je sestava sedimenta (povprečna velikost delcev, delež organske snovi, frakcija mulja). Sediment služi kot pri- Rebeka ŠILING & Mateja GeRM: POMeN MakROFItOV V jeZeRSkeM ekOSISteMU 95folia biologica et geologica 58/1 – 2017 trjevalna podlaga za korenine in rizoide (Handley & Davy 2002) in kot vir hranil (Peralta et al. 2003). Sc- hulthorpe (1967) je izpostavil, da je vpliv sestave se- dimenta na razporeditev makrofitov večji kot sama kemijska sestava sedimenta. Raziskovalci interakcij med vegetacijo in sedimentom so jasno razlikovali med lastnostmi združb makrofitov na pesku z nizko vsebnostjo hranil in lastnostmi združb makrofitov, ki rastejo na glini, ki vsebuje veliko hranil (Lindner 1987, Selig et al. 2007). Na vsebnost organskih in anorganskih snovi v sedimentu vplivajo raba tal, vege- tacijska pokrovnost in deloma geomorfologija (Laco- ul & Freedman 2006). Od kamninske podlage je od- visen pH vode, ki se lahko zaradi fotosinteze, dihanja in asimilacije nitrata spreminja. Kjer je pH višji od 7 je vrstno bogastvo makrofitov veliko, v vodi kjer je pH manjši od 7, pa majhno (Lampert & Sommer 2007). Zaradi posrednih, neposrednih vplivov in delova- nja drugih dejavnikov (vrsta substrata, nihanje vodne gladine, svetlobne razmere) je povezavo med kemiz- mom vode in uspevanjem makrofitov težko opisati (Pip 1989, Germ 2013). Nedvomno je v stoječih vodah ključnega pomena vsebnost kisika, ki v veliki meri do- loča aktivnost organizmov (Allan 1995). Primarna proizvodnja fitoplanktona, makrofitov in bentoških alg, predstavlja avtohtono podlago prehranjevalnega spleta. Primarna proizvodnja in dihanje sta glavni me- tabolni poti, po katerih se organske snovi proizvedejo in razgrajujejo. Ekosistemi, v katerih stopnja fotosinte- ze presega stopnjo dihanja, predstavljajo vir kisika in organske snovi ter ponor za ogljikov dioksid. V na- sprotnem primeru pa govorimo o ekosistemih, ki predstavljajo vir ogljikovega dioksida in porabnike or- ganskega ogljika (Carignan et al. 2000). VPLIV MAKROFITOV NA INTERAKCIJE FITOPLANKTONA IN BAKTERIJ Velika prisotnost makrofitov je značilnost subtropskih plitvih jezer, kjer zaradi ugodne klime rastejo vse leto (Petr 2000). Zaradi visoke primarne proizvodnje ma- krofiti prispevajo velike količine organskih snovi v je- zeru in po navadi celo presežejo primarno proizvodnjo alg (Wetzel 2001, Lauster et al. 2006). V nekaterih jezerih lahko makrofiti vzdržujejo velik del bakterijske proizvodnje (Stanley et al. 2003). Ker makrofiti v pli- tvih jezerih vplivajo tako na fitoplankton in bakterije (They et al. 2013) je pričakovano, da bodo vplivali tudi na interakcijo med fitoplanktonom in bakterijami. Po- večanje biomase makrofitov je pozitivno povezano z razmerjem med bakterijami in fitoplanktonom (De Kluijver et al. 2015). Pozitivna povezanost pomeni, da se s povečanjem makrofitske prisotnost poveča bakterijska biomasa, ki je večja v primerjavi s fito- planktonom. Večja bakterijska biomasa je verjetno po- sledica močnega negativnega vpliva makrofitov na fi- toplankton. Na območjih z velikim vplivom makrofi- tov in nizko biomaso in proizvodnjo fitoplanktona, bakterijska proizvodnja verjetno temelji na starejših delih ali izločkih makrofitov (Wetzel & Søndergaard 1997, Rooney & Kalff 2003). Ta premik vira ogljika igra pomembno vlogo pri pojavu (Huss & Wehr 2004) in sestavi bakterioplanktonske združbe (Wu et al. 2007). V laboratorijskem poskusu, kjer so uporabili različne biomase makrofitov vrste dristavca Potamoge- tom illinoensis, bakterijska gostota in biomasa nista bili povezani s koncentracijo klorofila a, ampak z razpolo- žljivostjo ogljika in biomaso makrofitov. Koncentracija uporabljenega raztopljenega organske ogljika (DOC) pri bakterijah je izvirala iz obeh: vrste P. illinoensis in perifitonske združbe na dristavcu (Canterle 2011). They et al. (2013) so ugotovili, da je raztopljen organ- ski ogljik, ki izvira iz makrofitov, še posebej pomem- ben za bakterije v litoralu jezer. PRODUKTIVNOST JEZER Makrofiti iz vodnega stolpca ali sedimenta pridobivajo hranila. Hranila so bistvena za zagotavljanje primarne produkcije, ki je izhodišče vsem ostalim trofičnim ni- vojem v ekosistemu. S primerno količino hranil in po- sledično ustrezajočo primarno produkcijo, se vzdržuje naravna dinamika ekosistema (Cis 2005). Negativni vplivi zelo velike vsebnosti hranil v vodnih ekosiste- mih so cvetenje strupenih alg, večja rast epifitskih alg, rast makro alg, izguba potopljene vegetacije zaradi senčenja, razvoj hipoksije (anoksičnih razmer) zaradi razgradnje organske biomase in spremembe v sestavi združb vodnih organizmov zaradi pomanjkanja kisika ali prisotnosti strupenih fitoplanktonskih vrst (Revil- la et al. 2009). Produktivnost znotraj celinskih voda je določena z različnimi dejavniki in kontrolnimi mehanizmi, ki de- Rebeka ŠILING & Mateja GeRM: POMeN MakROFItOV V jeZeRSkeM ekOSISteMU 96 folia biologica et geologica 58/1 – 2017 lujejo na različnih prostorskih ravneh (Wetzel 2001). Osnovna lastnost vseh ekosistemov je stalno spremi- njanje, razvoj in podvrženost sukcesiji. Razvoj jezera običajno poteka v smeri od nizke k visoki produktiv- nosti, vendar imajo lahko jezera obraten razvoj. S pre- hodom oligotrofnega jezera v evtrofično stanje se spre- menijo značilnosti ekosistema (Rohlich 1969). Zato so oligotrofni ekosistemi posebnega pomena za razi- skave o virih hranil in strategijah za preživetje makro- fitov. V takšnih jezerih se ustvarjajo oblaki z veliko gostoto fitoplanktona, ki so soodvisni od prisotnosti makrofitov v litoralnih območjih (Fragoso et al. 2008). Razporeditev, številčnost in odziv fitoplanktona v plitvih jezerih brez makrofitov je drugačna od tistih, kjer so makrofiti prisotni (Moss 1990, Jasser 1995, O’ Farrell et al. 2009). Dejavniki, ki uravnavajo avtotrofno proizvodnjo in hitrost dekompozicije nastalih organskih snovi, vplivajo na nalaganje organskih snovi. Wetzel (2001) navaja, da avtohtona primarna proizvodnja temelji pretežno na planktonski združbi. Ko se poveča vseb- nost hranil, pride v jezerskem ekosistemu do bistvenih sprememb. Razmere v vodnih ekosistemih, kjer pre- vladujejo makrofiti ter številne piscivore ribe, se s po- večano koncentracijo hranil spremeni. Poveča se mo- tnost vode, pojavi se velika gostota fitoplanktona in zmanjša gostota makrofitov (Søndergaard et al. 1990). Sočasno se s povečano količino hranil poveča biomasa rib, kjer prevladujejo ciprinidne ribe, še pose- bej vrsti rdečeoka (Rutilus rutilus) in ploščič (Abramis brama). Povečana biomasa zooplanktivornih rib se od- raža v povečanem plenjenju zooplanktona in posledič- no zmanjšanje paše na fitoplanktonu. Povečana bio- masa fitoplanktona zmanjša prodiranje svetlobe v nižje plasti vode. Povečano plenilstvo rib lahko zmanj- ša tudi število strgalcev (npr. polžev), ki se prehranju- jejo z epifiti. Epifiti so pritrjeni na rastlinah in s pre- prečevanjem prodiranja svetlobe do rastlinskih delov spremenijo razmere za rast. Makrofiti lahko iz ekosis- tema izginejo in vir hrane za številne ptice se zmanjša. Rezultat je jezero z veliko biomaso ciprinidnih rib, ve- liko številčnostjo fitoplanktona, zmanjšano pristnostjo in številčnostjo potopljenih makrofitov in močno po- večanim številom ptic, ki se prehranjujejo z ribami (Je- ppesen et al. 2005). Za prehod od velike kalnosti do prosojnosti vode sta značilni spremembi v prevladi skupini primarnih producentov in vrst v celotnem prehranjevalnem sple- tu. Namesto prevladujočega fitoplanktona postanejo prevladujoči primarni producenti submerzni makrofi- ti ali perifitonske alge (Scheffer et al. 1992, Vade- boncoeur et al. 2001, Liboriussen & Jeppesen 2003). Raziskovalci menijo, da se biomasa višjih prehranje- valnih ravni poveča zaradi učinkovitega prenosa ener- gije v prehranjevalnem spletu. Svetloba v prosojni vodi lahko prodre do sedimenta in primarnih producentov, med tem ko je proizvodnja primarnih producentov v kalnih vodah omejena, bodisi zaradi hranil (zgornja plast vodnega stolpca) ali svetlobe (spodnje plasti vo- dnega stolpca in dno) (Wetzel 2001). EKOLOŠKO STANJE Evtrofikacija predstavlja enega poglavitnih problemov jezerskih ekosistemov (Nijboer & Verdonschot 2004). V mnogih jezerih prihaja do povečane produk- tivnosti, pogosto kot neposredna posledica povečane- ga vnosa hranil zaradi delovanja človeka (Bennett et al. 2001, Dong 2010). Termin »evtrofen« se tako nana- ša na razmere, ko so naravne trofične razmere (vključ- no biološke) neuravnotežene zaradi antropogenih po- segov (Cis 2005, Direktiva 2000). Makrofiti izboljšajo kakovost vode neposredno s proizvodnjo kisika in po- novno uporabo hranil ter posredno z zagotavljanjem površin algam, glivam in bakterijam (Holmes 1999). Vrstna sestava in številčnost makrofitov predstavljajo kakovost ekosistema kot celote. Iz tega razloga so ma- krofiti vključeni v Direktivo o vodah, in predstavljajo enega izmed štirih nepogrešljivih bioloških elementov za določanje ekološkega stanja jezer (Dodkins et al. 2005). Vodna direktiva uporablja vodne makrofite, nji- hovo vrstno sestavo in številčnost kot biološki element kakovosti po vsej Evropi. V skladu z direktivo bi mora- la podobna jezera imeti podobno sestavo združbe ma- krofitov, če so v podobnem ekološkem stanju. Okvir- no, direktiva poudarja pomen vrstne sestave in številč- nosti ampak dopušča svobodo pri izboru metodologi- je. V principu ocena stanja makrofitov temelji na od- stopanju od referenčne skupine makrofitov, značilnih za določen tip vode. Indeksi služijo kot sredstva za količinsko prepoznavanje odstopanja od referenčnih razmer. Mnoge evropske države članice si prizadevajo za oblikovanje ocene stanja metod za jezera, ki temelji- jo na združbah makrofitov (Pall & Moser 2009). V Sloveniji so raziskovalci razvili Slovenski indeks za vrednotenje ekološkega stanja jezerskih ekosiste- mov na podlagi makrofitov (SMILE) (Pall et al. 2014, Metodologija Vrednotenja… 2016). Indeks je vre- dnotenje odziva predvsem na obremenitev jezer s hra- Rebeka ŠILING & Mateja GeRM: POMeN MakROFItOV V jeZeRSkeM ekOSISteMU 97folia biologica et geologica 58/1 – 2017 nili, v manjši meri pa tudi splošna degradacija. Indeks sestavljajo tri metrike: indeks makrofitov, maksimalna globina vegetacije, maksimalna globina har. S pomočjo tega indeksa se vodno telo uvrsti v razred ekološkega stanja po modulu trofičnosti na podlagi makrofitov. Makrofitska združba se na spremembe odziva s spre- membo vrstne sestave in pogostosti posamezne vrste ter s spremembo globine, do katere se posamezne vrste še pojavljajo. V novih razmerah se gostota sestojev ma- krofitov spremeni razmeroma hitro, medtem, ko so spremembe v globinski razporeditvi in vrstni sestavi počasnejše, kar je zelo pomembno za vrednotenje iz- boljšanja stanja jezer (Metodologija Vrednotenja... 2016). Pri vodnih ekosistemih, ki so bogati s hranili, se pojavljajo težave pri ocenjevanju posledic vpliva člove- ka in spremembe trofičnega stanja (Bernez et al. 2004), saj se v jezerih z naraščajočo evtrofikacijo, ma- krofitske združbe pogosto odzovejo z velikim časov- nim zamikom (Søndergaard et al. 2010). ZAKLJUČEK Makrofiti so vodni fotosintezni organizmi, vidni s prostim očesom. Predstavljajo pomemben element vo- dnih ekosistemov, saj omogočajo njihovo stabilnost. Na uspevanje makrofitov vplivajo abiotski in biotski dejavniki. Abiotski dejavniki so svetloba, temperatura, vodni tok, substrat, globina in oblika jezerske kotanje, izpostavljenost valovom in vetru ter kemizem vode. Med tem ko sta biotska dejavnika, ki vplivata na raz- poreditev in sestavo makrofitov v vodnem telesu, kom- peticija in herbivorija. Makrofiti vplivajo na kemizem vode - znižajo ali povečajo koncentracijo hranil, pove- čajo vsebnost kisika in tako posredno vplivajo na ži- valstvo v vodnem okolju. Številni raziskovalci obravnavajo vpliv evtrofika- cije na makrofite kot primarne producente. V tovr- stnih raziskavah so preučili tudi odnose in povezavo med makrofiti, fitoplanktonom in bakterijami. Prou- čevanje takšnih povezav prispeva k razumevanju pro- cesov celotnega vodnega ekosistema. Vodne rastline so pokazatelji stanja in obremenitev v vodnih okoljih. Raziskave o makrofitih kot bioindikatorjih služijo kot izhodišče pri upravljanju z vodami. SUMMARy Macrophytes are important components of aquatic ecosystems (Flint & Madsen 1995, Luo et al. 2016), since they present links between sediment, water and atmosphere. By creating microhabitats for periphy- ton, fish eggs and shelter for many organisms, macro- phytes contribute to higher biodiversity and greater heterogeneity of aquatic ecosystems (Laassen & Nolet 2007, Lampert & Sommer 2007). Macro- phytes absorb nutrients from water and effectively purify water quality (Zhou et al. 2017). Additionally, they recycle nutrients when they die and decompose. They’re involved in many ecosystems processes like biomineralisation, transpiration, release of biogenic gases and chemical precipitation (Carpented & Lodge 1986). Researchers discovered that macro- phytes play an important role by contributing to available carbon in lakes (Hilt & Gross 2008). Mac- rophyte-derived carbon is a potential basal food source within food webs, thus macrophytes are cru- cial for lake ecosystem balance (Hutchninson 1975). Macrophytes have direct and indirect effects on lake ecosystems. Submergent macrophytes prevent ero- sion and movement of soft sediments, and reduce the resuspension of sediment in the water column (Mad- sen et al., 1996). Presence of f loating plants can affect littoral and even pelagic food webs (Meerhoff & Mazzeo 2004). Macrophytes are commonly used for bioassessment, especially to assess human impacts on water ecosystems (Poikane et al. 2015). Classification of macrophytes depends on their growth form and position in water column. Based on morphological characteristics and their position in lakes, we divide them in four basic groups: sub- merged, f loating (natant) rooted macrophytes (Fig- ures 1-3), f loating (natant) unrooted and emergent macrophytes (Germ 2013). In addition to light, key abiotic factors influencing the growth of macrophytes include water temperature, f low, the depth and shape of lake basin, exposure to waves and wind, the nature of the lake sediment and water chemistry (Dar et al. 2014). Sediment is also one of the main factors, where researchers clearly distinguished between macro- phyte communities on the sand with low nutrients and macrophyte communities that grow on clay with Rebeka ŠILING & Mateja GeRM: POMeN MakROFItOV V jeZeRSkeM ekOSISteMU 98 folia biologica et geologica 58/1 – 2017 abundant nutrients (Selig et al. 2007). Due to the di- rect and indirect impacts of abiotic factors, the link between water chemistry and macrophyte’s growth is not that clear (Pip 1989). However, macrophytes con- tribute large amounts of organic matter in the lake and usually exceed the primary production of algae (Wetzel 2001). Macrophytes in shallow lakes affect both the phytoplankton and bacteria and their inter- actions (They et al. 2013). Distribution, abundance and response of phytoplankton in shallow lakes with- out macrophytes is different from those in which the macrophytes are present (Moss 1990, O’farrell et al. 2009). When macrophytes are abundant in shallow lakes, significant changes appear in dominance of primary producers, and the shift from clear to turbid water occurs. Instead of macrophytes high densities of phytoplankton occur and instead of piscivorus fish, cyprinid fish dominate (Søndergaard et al. 1990). Eutrophication is one of the main stressors af- fecting lake ecosystems (Nijboer & Verdonschot 2004). The term “eutrophic” mostly refers to situa- tions when the natural trophic conditions are unbal- anced due to anthropogenic activities (Cis 2005, Di- rektiva 2000). Macrophytes improve the quality of water directly with production of oxygen and recy- cling of nutrients. Species composition and abun- dance of macrophytes can indicate the quality of the whole ecosystem. For this reason, macrophytes are included in the Water Framework Directive as one of the four biological elements for determination eco- logical status of lakes (Dodkins et al. 2005). In Slove- nia, researchers developed a multimetric index evalu- ating ecological status of lakes based on macrophytes (SMILE) (Metodologija Vrednotenja… 2016). With their index, the primary evaluation is eutrophi- cation and to a lesser extent general degradation. However, in nutrient reach lakes it is hard to assess the anthropogenic effect due to the slow response of macrophytes (Bernez et al. 2004). Research on mac- rophytes as bioindicators serves as a basis for water management plans, whereas research based on mac- rophytes and other biotic and abiotic factors contrib- ute to understanding of aquatic ecosystems processes. ZAHVALA - ACKNOWLEDGEMENT Projekt Mladi raziskovalci (št. pogodbe: No. 1000-15-0211) je sofinancirala Javna agencija za raziskovalno de- javnost Republike Slovenije iz državnega proračuna. LITERATURA - REFERENCES Ali, M. M. & M. A. Soltan, 2006: Expansion of Myriophyllum spicatum (Eurasian water milfoil) into Lake Nasser, Egypt: invasive capacity and habitat stability. Aquatic Botany (Amsterdam) 84 (3): 239-244. http://doi. org/10.1016/j.aquabot.2005.11.002 Allan, J. D., 1995: Structure and function of running waters. Stream Ecology, Springer Science & Business Media, Dordrecht. Bennett, E. M., S. R. Carpenter & N. F. Caraco, 2001: Human Impact on Erodable Phosphorus and Eutrophica- tion: A Global Perspective. BioSicence (Oxford) 51 (3): 227-234. http://dx.doi.org/10.1641/0006-3568(2001)051[0227:HIOEPA]2.0.CO;2 Bernez, I., H. Daniel, J. Haury & M. T. Ferreira, 2004: Combined effects of environmental factors and regulati- on on macrophyte vegetation along three rivers in Western France. River Research and Applications (Hoboken) 20: 43-59. http://dx.doi.org/10.1002/rra.718 Blom, G., E. H. S. Van Duin & L. Lijklema, 1994: Sediment resuspension and light conditions in some shallow Dutch lakes. Water Science & Technology (London) 30 (10): 243-252. Canterle, E. R. B., 2011: Metabolismo mediado pelo bacterioplâncton em um lago raso subtropicale sua relação com a presença de macrófitas, sedimento e regime hídrico. Ph.D. Thesis, Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Porto Alegre, RS. Carignan, R., P. D’arcy & S. Lamontagne, 2000: Comparative impacts of fire and forest harvesting on water qua- lity in Boreal Shield lakes. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences (Ottawa) 57: 105-117. http:// dx.doi.org/10.1139/cjfas-57-S2-105 Rebeka ŠILING & Mateja GeRM: POMeN MakROFItOV V jeZeRSkeM ekOSISteMU 99folia biologica et geologica 58/1 – 2017 Carpenter, S. R. & D. M. Lodge, 1986: Effects of submersed macrophytes on ecosystem processes. Aquatic Botany (Amsterdam) 26: 341-370. https://doi.org/10.1016/0304-3770(86)90031-8 Cerbin, S., E. Van Donk & R. D. Gulati, 2007: The influence of Myriophyllum verticillatum and artificial plants on some life history parameters of Daphnia magna. Aquatic Ecology (Amsterdam) 41: 263-271. http://dx.doi.org/10.1007/s10452-007-9091-5 Cis, Common Implementation Strategy for the Water Framework Directive, 2005: Towards a Guidance Document on Eutrophication Assessment in the context of European water policies. Interim document. Cole, J. J., M. L. Pace, S. R. Carpenter & J. F. Kitchell, 2000: Persistence of net heterotrophy in lake during nutrient and foob web manipulation. Limnology and Oceanography (Hoboken) 45: 1718-1730. http://dx.doi. org/10.4319/lo.2000.45.8.1718 Dar, N. A., A. K. Pandit & B. A. Ganai, 2014: Factors affecting the distribution patterns of aquatic macrophytes. Limnological Review (Toruń) 14 (2): 75-81. https://doi.org/10.2478/limre-2014-0008 De Kluijver, A., J. Ning, Z. Liu, E. Jeppesen, R. D. Gulati & J. J. Middelburg, 2015: Macrophytes and pe- riphyton carbon subsidies to bacterioplankton and zooplankton in a shallow eutrophic lake in tropical China. Limnology and Oceanography (Hoboken) 60: 375-385. http://dx.doi.org/10.1002/lno.10040 Direktiva 2000/60/ES Evropskega parlamenta in sveta Evrope, Directive of the European. Dodds, W. K. & B. J. F. Biggs, 2002: Water velocity attenuation by stream periphyton and macrophytes in relation to growth form and architecture. Water Resources research (Hoboken) 43: 2-15. http://dx.doi.org/10.2307/1468295 Dodkins, I., B. Rippley & P. Hale, 2005: An application of canonical correspondence analysis for developing ecolo- gical quality assessment metrics for river macrophytes. Freshwater Biology (Hoboken) 50: 891-904. http://dx.doi.org/10.1111/j.1365-2427.2005.01360.x Dong, H., H. Jiang, B. yu & X. Liu, 2010: Impacts of environmental change and human activity on microbial eco- systems on the Tibetan Plateau, NW China. GSA Today Archive (Harrisonburg) 20 (6): 4-10. http://dx.doi. org/10.1130/GSATG75A.1 Flint, N. A. & J. D. Madsen, 1995: Effect of temperature and daylength on the germination of Potamogeton nodosus tubers. Journal of freshwater ecology (Abingdon) 10 (2): 125-128. http://dx.doi.org/10.1080/02705060.1995.966 3426 Fox, A. M., 1992: Macrophytes. In: Calow P. & G. E. Petta (eds.). The Rivers Handbook. Hydrological and ecological priciples. Oxford. Fragoso, C. R., D. M. L. Motta Marques, W. Collischonn, C. E. M. Tocci & E. H. Van Nes, 2008: Modelling spatial heterogeneity of phytoplankton in Lake Mangueira, a large shallow subtropical lake in South Brazil. Eco- logical Modelling (Amsterdam) 219: 125-137. http://doi.org/10.1016/j.ecolmodel.2008.08.004 Germ, M., 2013: Biologija vodnih rastlin. Učbenik, Ljubljana. Gross, E. M., S. Hilt, P. Lombardo & G. Mulderij, 2007: Searching for allelopathic effects of submerged macrophytes on phytoplankton- state of the art and open questions. Hydrobiologia (Berlin) 584: 77-88. http:// dx.doi.org/10.1007/s10750-007-0591-z Handley, R. J. & A. J. Davy, 2002: Seedling root establishment may limit Najas marina L. to sediment of low cohe- sive strength. Aquatic Botany (Amsterdam) 73 (2): 129-136. http://doi.org/10.1016/S0304-3770(02)00015-3 Haslam, S. M., 2006. River Plants. The Macrophytic Vegetation of Watercourses. New york. Hilt, S., 2006: Allelopathic inhibition of epiphytes by submerged macrophytes. Aquatic Botany (Amsterdam) 85 (3): 252-256. http://doi.org/10.1016/j.aquabot.2006.05.004 Hilt, S., M. G. N. Ghobrial & E. M. Gross, 2006: In situ allelopathic potential of Myriophyllum verticillatum (Haloragaceae) against selected phytoplankton species. Journal of Phycology (Hoboken) 42: 1189-1198. http://dx.doi.org/10.1111/j.1529-8817.2006.00286.x Hilt, S. & E. M. Gross, 2008: Can allelopathically active submerged macrophytes stabilise clear-water states in shallow eutrophic lakes? Basic and Applied Ecology (Amsterdam) 9: 422-432. http://doi.org/10.1016/j.baae.2007.04.003 Holmes, N. T. H., 1999: Recovery of headwater stream flora following the 1989-1992 groundwater drought. Hydro- logical Processes (Hoboken) 13: 341-54. http://dx.doi.org/10.1002/(SICI)1099-1085(19990228)13:3<341::AID- HyP742>3.0.CO;2-L Huss, A. A. & J. D. Wehr, 2004: Strong indirect effects of a submersed aquatic macrophyte,Vallisneria americana, on bacterioplankton densities in a mesotrophic lake. Microbial Ecology (Berlin) 47: 305-315. http://dx.doi. org/10.1007/s00248-003-1034-7 Rebeka ŠILING & Mateja GeRM: POMeN MakROFItOV V jeZeRSkeM ekOSISteMU 100 folia biologica et geologica 58/1 – 2017 Hutchinson, G. E., 1975: Limnological Botany. New york. Janauer, G. A. & P. Englmaier, 1986: The effects of emersion on soluble carbohydrate accumulations in Hippuris vulgaris L. Aquatic Botany (Amsterdam) 24 (3): 241-248. https://doi.org/10.1016/0304-3770(86)90060-4 Jasser, I., 1995: The influence of macrophytes on a phytoplankton community in experimental conditions. Hydro- biologia (Berlin) 306 (1): 21-32. http://dx.doi.org/10.1007/BF00007855 Jeppesen, E., M. Søndergaard, J. P. Jensen & T. L. Lauridsen, 2005: Shallow Lakes: Effects of Nutrient Loading and How to Remedy Eutrophication. Vol. I. Oceans and aquatic ecosystems. Encyclopedia of Life Support Sys- tems (EOLSS). Paris. Jürgens, K. & E. Jeppesen, 1998: Cascading effects on microbial food web structure in a dense macrophyte bed. in the structuring role of submerged macrophytes in lakes. In: Jeppesen, E., M. Søndergaard, M. Søndergaard & K. Christoffersen (eds.): The Structuring Role of Submerged Macrophytes in Lakes. New york. http://dx.doi. org/10.1007/978-1-4612-0695-8_16 Kantrud, H. A., 1990: Sago Pondweed (Potamogeton pectinatus L.): A Literature Review. Washington, DC. Klaassen, M. & B. Nolet, 2007: The role of herbivorous water birds in aquatic systems through interactions with aquatic macrophytes, with special reference to the Bewick’s Swan-Fennel Pondweed system. Hydrobiologia (Ber- lin) 584 (1): 205-213. http://dx.doi.org/10.1007/s10750-007-0598-5 Kuiper, J. J., M. J. J. M. Verhofstad, E. L. M. Louwers, E. S. Bakker, R. J. Brederveld, L. P. A. Van Gerven, A. B. G. Janssen, J. J. M. De Klein & W. M. Mooij, 2017: Mowing Submerged Macrophytes in Shallow Lakes with Alternative Stable States: Battling the Good Guys? Environmental Management (Berlin) 59 (4): 619-634. http://dx.doi.org/10.1007/s00267-016-0811-2 Lacoul, P. & B. Freedman, 2006: Environmental influences on aquatic plans in freshwater ecosystems. Environ- mental Reviews (Ottawa) 14 (2): 89-136. http://dx.doi.org/10.1139/a06-001 Lampert, W. & U. Sommer, 2007: Limnoecology: the Ecology of Lakes and Streams. Oxford. Lauster, G. H., P. C. Hanson & K. Kratz, 2006: Gross primary production and respiration differences among lit- toral and pelagic habitats in northern Wisconsin lakes. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences (Ottawa) 63 (5): 1130-1141. http://dx.doi.org/10.1139/f06-018 Liboriussen, L. & E. Jeppesen, 2003: Temporal dynamics in epipelic, pelagic and epiphytic algal production in a clear and a turbid shallow lake. Freshwater Biology (Oxford) 48: 418–431. http://dx.doi.org/10.1046/j.1365-2427.2003.01018.x Lindner, A., 1987: Soziologisch- ökologische Untersuchungen an der submersen Vegetation in der Boddenkette su- dlich des Darß und Zingst. Limnologica (Amsterdam) 11: 299-305. Luo, J., X. Li, R. Ma, F. Li, H. Duan, W. Hu, B. Qin & W. Huang, 2016: Applying remote sensing techniques to monitoring seasonal and interannual changes of aquatic vegetation in Taihu Lake, China. Ecological Indicators (Amsterdam) 60: 503-513. http://doi.org/10.1016/j.ecolind.2015.07.029 Madsen, J. D., J. A. Bloomfield, J. W. Sutherland, W. L. Eichler & C.W. Boylen, 1996: The aquatic macrophyte community of Onondaga Lake: field survey and plant growth bioassays of lake sediments. Lake and Reservoir Management (Abingdon) 12: 73-79. http://dx.doi.org/10.1080/07438149609353998 Meerhoff, M. & N. Mazzeo, 2004: Importancia de las plantas flotantes libres de gran porte en la conservación y rehabilitación de lagos someros de Sudamérica. Revista Ecosistemas (Madrid) 13: 13-22. Metodologija Vrednotenja Ekološkega Stanja Jezer Na Podlagi Fitobentosa In Makrofitov, 2016. Republika Slovenija, Ministrstvo za okolje in prostor, Ljubljana. http://www.mop.gov.si/fileadmin/mop.gov.si/ pageuploads/podrocja/voda/ekolosko_stanje/metod_vredn_ekoloskega_st_jezer_fitobentosa_makrofitov. pdf Moss, B., 1990: Engineering and biological approaches to the restoration from eutrophication in which aquatic aqua- tic plant communities are important components. Hydrobiologia (Berlin) 200 (1): 367-377. http://doi.org/10.1007/ BF02530354 Mulderij, G., A. J. P. Smolders & E. Van Donk, 2006: Allelopathic effect of the aquatic macrophyte, Stratiotes aloides, on natural phytoplankton. Freshwater Biology (Hobok) 51: 554-561. http://dx.doi.org/10.1111/j.1365-2427.2006.01510.x Nijboer, R. C. & P. F. M. Verdonschot, 2004: Variable selection for modelling effects of eutrophication on stream and river ecosystems. Ecological modelling (Amsterdam) 177 (1-2): 17-39. http://doi.org/10.1016/j.ecolmodel.2003.12.050 Rebeka ŠILING & Mateja GeRM: POMeN MakROFItOV V jeZeRSkeM ekOSISteMU 101folia biologica et geologica 58/1 – 2017 O’farrell, I., P. P. Tezanos, P. L. Rodriguez, G. Chaparro & H. N. Pizarro, 2009: Experimental evidence of the dynamic effect of free-floating plants on phytoplankton ecology. Freshwater Biology (Berlin) 54 (2): 363-375. http://dx.doi.org/10.1111/j.1365-2427.2008.02117.x Pall, K. & V. Moser, 2009: Austrian Index Macrophytes (AIM-Module 1) for lakes: a Water Framework Directive compliant assessment system for lakes using aquatic macrophytes. Hydrobiologia (Berlin) 633: 83-104. http://dx.doi.org/10.1007/s10750-009-9871-0 Pall, K., V. Bertrin, F. Buzzi, S. Bountry, A. Dutartrem, M. Germ, A. Oggioni, J. Schaumburg & G. Urba- nič, 2014: Alpine Lake Macrophyte ecological assessment methods. Water Framework Directive Intercalibration Technical Report, Luxembourg. http://publications.jrc.ec.europa.eu/repository/bitstream/JRC88126/ alpine%20lake%20macrophyte%20intercalibration.pdf Peralta, G., T. J. Bouma, J. Van Soelen, J. L. Perez-Lorens & I. Hernandez, 2003: On the use of sediment fer- tilization for seagrass restoration: a mesocosm study on Zostera marina L. Aquatic Botany (Berlin) 75 (2): 95- 110. http://doi.org/10.1016/S0304-3770(02)00168-7 Petr, T., 2000: Interactions between fish and aquatic macrophytes in inland waters. Rome. Pilon, J. J., L. Santamaria, M. J. M. Hootsmans & W. Van Vierssen, 2003: Latitudinal variation in life-cycle characteristics of Potamogeton pectinatus L.: vegetative and reproductive traits. Plant Ecology (Berlin) 165 (2): 247-262. http://dx.doi.org/10.1023/A:1022252517488 Pip, E., 1989: Water temperature and freshwater macrophyte distribution. Aquatic Botany (Amsterdam) 34 (4): 367- 373. https://doi.org/10.1016/0304-3770(89)90079-X Poikane, S., S. Birk, J. Böhmer, L. Carvalho, C. De Hoyos, H. Gassner, S. Hellsten, M. Kelly, A. Lyche, M. Olin, K. Pall, G. Phillips, R. Portielje, D. Ritterbusch, L. Sandin, A. Schartau, A.G. Solimini, M. Berg, G.Wolfram & W. Van De, 2015: A hitchhiker’s guide to European lake ecological assessment and inter- calibration. Ecological Indicators (Amsterdam) 52: 533-544. http://doi.org/10.1016/j.ecolind.2015.01.005 Revilla, M., J. Franco, J. Bald, Á. Borja, A. Laza, S. Seoane & V. Valencia, 2009: Assessment of the phyto- plankton ecological status in the Basque coast (northern Spain) according to the European Water Framework Directive. Journal of Sea Research (Amsterdam) 6 (1-2): 60-67. http://doi.org/10.1016/j.seares.2008.05.009 Rohlich, G. A., 1969: Eutrophication: Causes, Consequences, Correctives. Washington. Rooney, N. & J. Kalff, 2003: Submerged macrophyte-bed effects on water-column phosphorus, chlorophyll a, and bacterial production. Ecosystems (Berlin) 6 (8): 797-807. http://doi.org/10.1007/s10021-003-0184-2 Scheffer, M., M. R. De Redelijkheid & F. Noppert, 1992: Distribution and dynamics of submerged vegetation in a chain of shallow eutrophic lakes. Aquatic Botany (Amsterdam) 42 (3): 199-216. https://doi.org/10.1016/0304- 3770(92)90022-BScheffer, M., 1998: Ecology of Shallow Lakes. London. https://doi.org/10.1007/978-1-4020-3154-0 Schultrope, C. D., 1967: The Biology of Aquatic Vascular Plants. London. Selig, U., M. Schubert, A. Eggert, T. Steinhardt, S. Sagert & H. Schubert, 2007: The influence of sediment on soft bottom vegetation in inner coastal waters of Mecklenburg-Vorpommern (Germany). Estuarine, Coastal and Shelf Science (Amsterdam) 71 (1–2): 241-249. http://doi.org/10.1016/j.ecss.2006.07.015 Søndergaard, M., E. Jeppesen, E. Mortensen, E. Dall, P. Kristensen & O. Sortkjær, 1990: Phytoplankton biomass reduction after planktivorous fish reduction in a shallow, eutrophic lake: a combined effect of reduced internal P-loading and increased zooplankton grazing. Hydrobiologia (Berlin) 200 (1): 229-240. http://doi.org/10.1007/BF02530342 Søndergaard, M., L. S. Johansson, T. L. Lauridsen, T. B. Jørgensen, L. Liboriussen & E. Jeppesen, 2010: Submerged macrophytes as indicators of the ecological quality of lakes. Freshwater Biology (Hoboken) 55 (4): 893-908. http://dx.doi.org/10.1111/j.1365-2427.2009.02331.x Stanley, E. H., M. D. Johnson & A. K. Ward, 2003: Evaluating the influence of macrophytes on algal and bacteri- al production in multiple habitats of a freshwater wetland. Limnology and Oceanography (Hoboken) 48 (3): 1101-1111. http://dx.doi.org/10.4319/lo.2003.48.3.1101 Sudnitsyna, D. N., 2015: Anthropogenic Impact on the Macrophytes of Pskov Region Alkalitrophic Lakes. Environ- ment. Technology. Resources. Proceeding of the 10th International Scientific and Practical Conference 2 (Rezekne) 2: 303-306. http://dx.doi.org/10.17770/etr2015vol2.248 They, N. H., D. M. Marques, R. S. Souza & L. R. Rodrigues, 2013: Short-term photochemical and biological unre- activity of macrophyte-derived Dissolved Organic Matter in a subtropical shallow lake. Journal of Ecosystems (Berlin) 2013: 1-9. http://dx.doi.org/10.1155/2013/316709 Rebeka ŠILING & Mateja GeRM: POMeN MakROFItOV V jeZeRSkeM ekOSISteMU 102 folia biologica et geologica 58/1 – 2017 Vadeboncoeur, y., D. M. Lodge & S. R. Carpenter, 2001: Whole-lake fertilization effects on distribution of pri- mary production between benthic and pelagic habitats. Ecology (Hoboken) 82 (4): 1065-1077. http://doi.org/10.2307/2679903 Wetzel R. G. & M. Søndergaard, 1997: Role of submersed macrophytes for the microbial community and dyna- mics of dissolved organic carbon in aquatic ecosystems. In The Structuring Role of Submerged Macrophytes in Lakes. Ecological Studies (Berlin) 131: 133-148. http://doi.org/10.1007/978-1-4612-0695-8_7 Wetzel, R. G., 2001: Limnology, 3rd ed. Orlando. Wu, Q. L., G. Zwart, J. Wu, M. P. Agterveld, S. Liu & M. W. Hahn, 2007: Submersed macrophytes play a key role in structuring bacterioplankton community composition inthe large, shallow, subtropical Taihu Lake, China. Environmental Microbiology (Hoboken) 9 (11): 2765-2774. Zelnik, I., M. Potisek & A. Gaberščik, 2012: Environmental Conditions and macrophytes of Karst Ponds. Polish Journal of Environmental Studies (Olsztyn) 21 (6): 1911-1920. Zhou, y., X. Zhou, R. Han, X. Xu, G. Wang, X. Liu, F. Bi & D. Feng, 2017: Reproduction capacity of Potamogeton crispus fragments and its role in water purification and algae inhibition in eutrophic lakes. Science of the total environment (Amsterdam) 580: 1421-1428. http://dx.doi.org/10.1016/j.scitotenv.2016.12.108 Rebeka ŠILING & Mateja GeRM: POMeN MakROFItOV V jeZeRSkeM ekOSISteMU 103folia biologica et geologica 58/1 – 2017 Slika 2: Beli lokvanj (Nymphaea alba). Zadrževalnik Medvedce. Figure 2: European white water lily (Nymphaea alba). Accumulation Medvedce. Slika 1: Vodni orešek (Trapa natans). Zadrževalnik Medvedce. Figure 1: Water caltrop (Trapa natans). Accumulation Medvedce. Rebeka ŠILING & Mateja GeRM: POMeN MakROFItOV V jeZeRSkeM ekOSISteMU 104 folia biologica et geologica 58/1 – 2017 Slika 3: Rumeni blatnik (Nuphar luteum). Škalsko jezero Figure 3: Nuphar luteum. Lake Škalsko jezero.