Acta agriculturae Slovenica, 121/1, 1–9, Ljubljana 2025 doi:10.14720/aas.2025.121.1.21409 Original research article / izvirni znanstveni članek Bionomija in načini zatiranja japonskega hrošča (Popillia japonica New- man, 1841, Coleoptera: Scarabaeidae) Luka BATISTIČ 1, Stanislav TRDAN 1, 2, Špela MODIC 3, Žiga LAZNIK 1 Received: December 12, 2024; accepted February, 24, 2025 Delo je prispelo 12 december 2024, sprejeto 24. februar 2025 1 Univerza v Ljubljani, Biotehniška fakulteta, Oddelek za agronomijo, Jamnikarjeva 101, SI-1000 Ljubljana 2 korespondenčni avtor: stanislav.trdan@bf.uni-lj.si 3 Kmetijski inštitut Slovenije, Hacquetova 17, SI-1000 Ljubljana Bionomija in načini zatiranja japonskega hrošča (Popillia ja- ponica Newman, 1841, Coleoptera: Scarabaeidae) Izvleček: Japonski hrošč (Popillia japonica Newman, 1841), ki je bil leta 2024 prvič ugotovljen v Sloveniji, je pomem- ben invazivni škodljivec, ki lahko povzroča obsežno škodo v kmetijstvu. Zaradi sposobnosti hitrega širjenja in prehranjeva- nja z več kot 300 vrstami rastlin predstavlja resno grožnjo na območjih, kjer se pojavlja in širi, vključno z Evropo in ZDA. Odrasli osebki so škodljivi zaradi skeletiranja listov, medtem ko ogrci, ki so talni škodljivci, objedajo korenine trav in poljščine. V preglednem članku predstavljamo možnosti zatiranja japon- skega hrošča. Kemične metode so učinkovite, a na insekticide škodljivec lahko razvije odpornost, škodljivi pa so tudi necilj- nim organizmom. Biotično zatiranje škodljivca s parazitoidi, entomopatogenimi bakterijami, glivami in ogorčicami, kaže potencial, vendar njihova učinkovitost ni vedno zadovoljiva. Za učinkovito zatiranje japonskega hrošča so potrebne integrirane strategije, ki temeljijo na okoljskih prilagoditvah in nadaljnjih raziskavah. Ključne besede: japonski hrošč, invazivni škodljivec, polifagni škodljivec, biotično varstvo rastlin, kemično varstvo rastlin, entomopatogene ogorčice, integrirano varstvo rastlin Bionomics and control methods of the Japanese beetle (Popil- lia japonica Newman, 1841, Coleoptera: Scarabaeidae) Abstract: The Japanese beetle (Popillia japonica New- man, 1841), which was first recorded in Slovenia in 2024, is an important invasive pest that can cause extensive damage in agriculture. Due to its ability to spread rapidly and feed on more than 300 plant species, it poses a serious threat in areas where it occurs and spreads, including Europe and the United States. Adults are harmful by skeletonizing the leaves, while white grubs, which are soil pests, eat the roots of grasses and field crops. This review paper presents the methods for con- trolling the Japanese beetle. Chemical methods are effective, but the pest can develop resistance to insecticides, and they are also harmful to non-target organisms. Biological control of this scarab beetle with parasitoids, entomopathogenic bacteria, fungi and nematodes has potential, but their effectiveness is not always satisfactory. Integrated strategies based on environmen- tal adaptations and further research are needed for effective control of the Japanese beetle. Key words: Japanese beetle, invasive pest, polyphagous pest, biological control, chemical control, entomopathogenic nematodes, integrated pest management Acta agriculturae Slovenica, 121/1 – 20252 L. BATISTIČ et al. 1 STATUS ŠKODLJIVCA IN NJEGOVA BI- ONOMIJA Japonski hrošč (Popillia japonica Newman, 1841) izvira iz Japonske, kjer ne velja za škodljivca (Clausen et al., 1927). Ta žuželčja vrsta je pomemben invazivni škodl- jivec, ki predstavlja resno grožnjo kmetijstvu na območ- jih, kjer se pojavlja in širi. Uvrščen je med prednostne karantenske škodljivce v Evropski uniji in v številnih drugih državah (Marianelli et al., 2019; Graf et al., 2023). V ZDA je bil vnesen v začetku 20. stoletja (Clausen et al., 1927), iz New Jerseyja pa se je razširil proti zahod- ni obali, v Kanado ter proti jugu ZDA (Potter in Held, 2002; Frank, 2016). Od leta 2014 je zastopan tudi v celin- ski Evropi (Marianelli et al., 2019; Graf et al., 2023), kjer se je iz severne Italije (Piemont in Lombardija) razširil v južno Švico (Ticino). Obe državi sta določili območja pojavljanja in uvedli fitosanitarne ukrepe za omejevan- je njegovega širjenja (Marianelli et al., 2019; Graf et al., 2023). O najdbah japonskega hrošča v Evropi so doslej poročali tudi iz Portugalske, Rusije in Slovenije, vendar le na manjšem številu lokacij, kjer so širjenja škodljivca us- peli omejiti. V Sloveniji je bil škodljivec prvič ugotovljen leta 2024, ko so bili odrasli osebki julija najdeni v fero- monskih pasteh na dveh avtocestnih počivališčih - Barje v Ljubljani in Lukovica v smeri jug. Pasti na obeh loka- cijah so bile postavljene v okviru programa preiskave, ki se v skladu z EU zahtevami vsako leto izvaja na celotnem območju Slovenije. Prehranjevalne navade japonskega hrošča se med odraslimi osebki in ličinkami močno razlikujejo, vendar oba razvojna stadija povzročata estetsko škodo in izgube pridelka pri okrasnih rastlinah, travah in gojenih vrstah rastlin (Graf et al., 2023). Odrasli hrošči so izrazito poli- fagni in se prehranjujejo z listi, cvetovi in plodovi več kot 300 rastlinskih vrst, vključno z lesnatimi oz. okrasnimi Slika 1: Odrasel osebek japonskega hrošča: hrbtna stran (zgoraj levo), trebušna stran (zgoraj desno), pet šopov belih dlak na levi strani zadka (spodaj levo), velikostna primerjava s kovancem za 1 evro (foto: Š. Modic). Hrošč je bil najden 10. julija 2024 v feromonski lijakasti pasti z zelenim pregrad- nim križem, pokrovom in lijakom ter prozornim vedrom (Pherobank, Nizozemska, št. art. 30251) na avtocestnem počivališču Lukovica. Acta agriculturae Slovenica, 121/1 – 2025 3 Bionomija in načini zatiranja japonskega hrošča (Popillia japonica Newman, 1841, Coleoptera: Scarabaeidae) rastlinami (breza, brest, javor, jerebika, vrtnica, cinija), sadnimi vrstami (jablana, marelica, češnja, sliva), jago- dičjem (borovnica, malina), zelenjadnicami (šparglji), vinsko trto ter poljščinami (koruza, soja) (Fleming, 1972; Ladd, 1987, 1989). Poškodbe, ki jih povzročijo odrasli osebki, so hitro prepoznavne, saj se hranijo z mehkimi deli listov in za seboj puščajo le listne žile (t. i. skeletiran- je listov). Odrasli hrošči lahko z objedanjem zmanjšujejo tudi kakovost plodov nekaterih rastlinskih vrst (Bragard et al., 2018). Japonski hrošč je prepoznaven po svoji velikosti (8- 11 mm dolžine in 5-7 mm širine) (Slika 1, spodaj desno) ter značilni barvi – kovinsko zeleni glavi in oprsju ter bakreno obarvanih pokrovkah, ki zadka ne pokrivajo v celoti (Slika 1, zgoraj levo). Na obeh bočnih straneh zad- ka ima pet šopov značilnih belih dlačic (Slika 1, spodaj levo) ter dva šopa belih dlačic na pigidiju. Zaradi teh la- stnosti ga splošna javnost zlahka prepozna kot škodljivca. Samce lahko ločimo od samic po obliki golenskih trnov, pri čemer so trni samcev bolj koničasti kot pri samicah (Fleming, 1972). Odrasel osebek japonskega hrošča je podoben vrtnemu hrošču (Phyllopertha horticola [L., 1758]), vendar se od slednjega loči po zgoraj navedenih morfoloških znakih. Ličinke (ogrci), ki prebivajo v tleh, se prehranjujejo s koreninami številnih rastlinskih vrst, vključno s pleveli, okrasnimi rastlinami in poljščinami, vendar najraje na- padajo korenine trav (Graf et al., 2023). Prehranjevanje ličink s koreninami lahko povzroči škodo na tratah, igri- ščih za golf, travnikih in pašnikih. Ličinke, ki v dolžino ne presežejo 25 mm, so značilno bele, so značilno zavite v obliko črke C, imajo rumenorjavo glavo in so podobne ličinkam drugih evropskih predstavnikov družine pa- hljačnikov (Scarabaeidae) le da so nekoliko manjše. Leta 2002 je bila škoda, ki jo je japonski hrošč povzročil na tratah in okrasnih rastlinah v ZDA, ocenjena na kar 450 milijonov ameriških dolarjev (Potter in Held, 2002). Japonski hrošč je v večini območij njegovega na- ravnega habitata in območij, kjer se je razširil naknadno, univoltilna vrsta, čeprav lahko njegov razvojni krog na severnejših območjih traja tudi dve leti (Clausen et al., 1927). Odrasli hrošči navadno prilezejo iz tal konec ju- nija ali v začetku julija in živijo do 40 dni (Hadley in Ha- wley, 1934). Samci in samice se združujejo in zadržujejo na gostiteljskih rastlinah, ki jih prepoznajo kot ustrezne za prehrano na podlagi hlapnih snovi, ki jih rastline spro- ščajo ob poškodbah zaradi hranjenja, ter snovi, ki jih iz- ločajo sami hrošči, vključno z agregacijskimi feromoni (Loughrin et al., 1995, 1996; Sara et al., 2013). Samice se lahko parijo večkrat v rastni dobi, pri čemer parjenje s samci lahko traja tudi do dve uri (Barrows in Gordh, 1978). Jajčeca odlagajo posamezno v zgornjo plast tal do 7,5 cm globoko, pri čemer vsaka samica v življenju odloži do 60 jajčec (Fleming, 1972; Dalthorp et al., 2000). Iz jaj- čec se izležejo ličinke po približno dveh tednih (Fleming, 1972). Ličinke se hranijo s koreninami in se levijo, dokler ne dosežejo tretje razvojne stopnje. Aktivnost ličink se ustavi, ko temperatura tal doseže približno 10 °C. Okto- bra se začnejo pripravljati na prezimovanje in se zarijejo v tla na globino 20-25 cm. Spomladi se vrnejo na površje, ponovno začnejo s hranjenjem, se zabubijo ter nato izle- tijo kot odrasli hrošči. 2 ZATIRANJE JAPONSKEGA HROŠČA Zatiranje japonskega hrošča je zahtevna naloga (Potter in Held, 2002; Shanovich et al., 2019) iz več razlo- gov: (i) škodo na gostiteljskih rastlinah povzročajo tako ličinke kot odrasli hrošči, (ii) ličinke in odrasli hrošči na- seljujejo različne habitate, (iii) velike skupine mobilnih odraslih osebkov lahko hitro povzročijo obsežno škodo, in (iv) na območjih, ki jih je škodljivec na novo naselil, navadno ni njegovih učinkovitih naravnih sovražnikov. Zatiranje japonskega hrošča temelji na kombinaciji ke- mičnih, mehanskih in biotičnih strategij, katerih cilj je zmanjšati število ličink in odraslih hroščev pod raven, ki bi lahko povzročila gospodarsko pomembno škodo. 2.1 KEMIČNO ZATIRANJE Tuja literatura navaja, da je bilo za zatiranje japon- skega hrošča v nekaterih državah registriranih več insek- ticidov, med drugim tudi tisti, ki vsebujejo aktivne snovi, kot so acetamiprid, klorantraniliprol, ciantraniliprol, fen- propatrin, imidakloprid, novaluron in fosmet (Gagnon in sod., 2023); vendar nekatere od teh aktivnih snovi v EU niso več dovoljene. V Sloveniji so na voljo priprav- ki na podlagi aktivnih snovi, ki so po podatkih iz Italije učinkoviti proti odraslim hroščem: piretrin, deltametrin, klorantraniliprol, acetamiprid in lambda cihalotrin, ven- dar bi bilo zanje treba pridobiti dovoljenje oziroma razši- ritve dovoljenja za zatiranje japonskega hrošča. Za zatiranje ličink ali ogrcev insekticide uporablja- mo od sredine julija do sredine septembra, ko se ličinke hranijo s koreninami rastlin blizu površja tal, pri čemer je potrebno tudi naknadno namakanje. Ti širokospektralni insekticidi zmanjšajo populacije ličink japonskega hro- šča, vendar imajo lahko škodljive učinke tudi na druge neciljne organizme. Odrasle osebke lahko ciljno zatira- mo z insekticidi prek foliarnih nanosov (Gotta in sod., 2023). Eden od načinov zatiranja japonskega hrošča je tudi uporaba ‚LLIN‘s‘ ali dolgo trajajočih z insekticidom treti- Acta agriculturae Slovenica, 121/1 – 20254 L. BATISTIČ et al. ranih mrež. Največkrat so te tretirane s piretroidi, so tudi bolj selektivne (manj vpliva na ostale koristne ali druge vrste). Uporabijo se lahko ob napadenih območjih in nasadih. Največkrat so postavljene skupaj z rastlinskim privabilom ter feromonom, ki privabi samce japonskega hrošča na mrežo (Gotta in sod., 2023). Na poljščinah, kot sta soja in koruza, sta že določe- na oba gospodarska pragova škodljivosti (Russin, 1989; Steckel in sod., 2013). Učinkovitost kemičnega zatiranja se lahko tekom uporabe zmanjša zaradi nenadne selitve in migracije odraslih hroščev na netretirano območje (Potter in Held, 2002; Calderwood in sod., 2015). Ogrci japonskega hrošča so že razvili odpornost na več vrst aktivnih snovi, ki se uporabljajo za namene var- stva rastlin (Niemczyk in Lawrence, 1973; Ahmad in Ng, 1981). Zato morajo pridelovalci izvajati kemično zatira- nje v sklopu integriranega varstva rastlin, kar omogoča omejevanje hroščev in ličink na okolju prijaznejši način ter preprečuje razvoj odpornosti na preostale aktivne snovi, ki so še v uporabi (Shanovich in sod., 2019). 2.2 MEHANSKO ZATIRANJE Kljub temu, da so ličinke in odrasli osebki vrste P. japonica polifagi, do določene mere izkazujejo preferen- co do nekaterih rastlinskih vrst in kultivarjev (Fleming, 1972; Potter in Held, 2002). Vzorčenje na terenu je poka- zalo pomembne razlike v številčnosti odraslih osebkov in stopnji defoliacije med različnimi sortami jablan v Min- nesoti, ZDA (Shanovich in sod., 2021). Mehansko zatiranje so doslej večinoma preizkušali v kontekstu zatiranja ogrcev v travni ruši, obravnavanja v poskusih pa so vključevala različne načine namakanja, gnojenja, oranja in puščanja višje travne ruše po vsaki košnji (Potter in Held, 2002). Gotta in sod. (2023) po- ročajo o preučevanju učinkovitosti različnih zastirk pri zatiranju plevela. V raziskavi so ugotavljali katera od za- stirk lahko samicam vrste P. japonica prepreči ovipozicijo v loncih, v katerih je bila posajena vinska trta. Preizku- šali so zastirke iz kokosovih vlaken, jute in lesnih sekan- cev, pri čemer se je kokosova zastirka izkazala za najbolj učinkovito, saj je znatno zmanjšala odlaganje jajčec in razvoj ličink japonskega hrošča (Gotta in sod., 2023). Kot zgled mehanskega zatiranja japonskega hroš- ča lahko izpostavimo tudi močno napadeno drevesnico v Lombardiji, kjer so preizkušali tri tipe mrež: navadno protitočno mrežo, protitočno mrežo, obdelano s permet- rinom, in protiinsektno mrežo z manjšim premerom od- prtin. Mreže so služile kot fizične ovire za zaščito vinske trte v loncih pred odraslimi hrošči vrste Popillia japonica. Vse vrste mrež so učinkovito ščitile rastline skozi celot- no trajanje poskusa, pri čemer so se navadne protitoč- ne mreže izkazale za najgospodarnejšo rešitev (Gotta in sod., 2023). 2.3 NAČRTNO SPREMLJANJE IN MNOŽIČNO LOVLJENJE Večina znanja o širjenju japonskega hrošča izhaja iz raziskav, izvedenih v ZDA, ki kažejo na različne stopnje širjenja, ki so odvisne od trajanja napada in ustreznos- ti okolja. Zgodnje študije poročajo o povprečni hitrosti širjenja škodljivca od 16 do 24 km/leto po prvem pojavu, medtem ko poznejše raziskave navajajo hitrost širjenja med 3 in 24 km/leto (Fox, 1932). Sodobni modeli ka- žejo, da se hitrost širjenja s časom povečuje, pri čemer na hitrejše širjenje vpliva ustreznost habitata (Borgogno Mondino in sod., 2022). Poleg tega na razporeditev in dinamiko populacije škodljivca pomembno vplivajo last- nosti tal in podnebje (Régnière in sod., 1979; Simonetto in sod., 2022). Za spremljanje pojavnosti, širjenja ter številčnosti japonskega hrošča poznamo zelo učinkovite feromone in pasti, ki so že v uporabi. Pasti so namenjene spremljan- ju populacij japonskega hrošča in množičnemu lovljen- ju. Na pasti se namesti sintetični spolni feromon samic ([R,Z]-5-[1-decenil] dihidro-2[3H]-furanon, znan kot »Japonilure«) (Tumlinson in sod., 1977; Doolittle in sod., 1980), ki je kombiniran s prehranskimi vabami, sestavl- jenimi iz mešanice fenetil propionata, evgenola in gera- niola v razmerju 3:7:3 (Ladd in sod., 1981). Pasti so zelo učinkovite pri lovljenju samcev in samic v velikem šte- vilu (Ladd in McGovern, 1980) ter zagotavljajo zanesljive ocene številčnosti populacij in drugih parametrov, kot je parazitizem ulovljenih hroščev (Legault in sod., 2024). Prehranske vabe, še posebno tiste, ki vsebujejo cve- tni prah, lahko povzročijo nenameren odlov opraševal- cev (Hamilton in sod., 1970), zlasti kadar pasti vključuje- jo komponente, ki so bele barve (Hamilton in sod., 1971; Sipolski in sod., 2019) ali ko so populacije japonskega hrošča majhne ali jih sploh ni. Na nekaterih območjih v Alberti (Kanada), kjer vrsta P. japonica še ni bila ugo- tovljena, so v omenjene pasti na teden ujeli več kot 1000 opraševalcev na past (Brodeur in sod., 2024). Nasprotno pa je bil v Quebecu (Kanada), zaradi velikih populacij japonskega hrošča, ulov ostalih opraševalcev praktično ničen (Brodeuin sod., 2024). Zaradi splošne učinkovitosti pasti je bila metoda množičnega lovljenja obravnavana kot ena izmed po- tencialnih metod zatiranja japonskega hrošča, vendar bo za dokončno potrditev ustreznosti te metode potrebnih še več raziskav. Množično lovljenje je bilo kot metoda zatiranja različnih vrst škodljivih organizmov v kmetij- skih ekosistemih preizkušano že v tridesetih (Langford Acta agriculturae Slovenica, 121/1 – 2025 5 Bionomija in načini zatiranja japonskega hrošča (Popillia japonica Newman, 1841, Coleoptera: Scarabaeidae) in sod., 1940), sedemdesetih (Hamilton in sod., 1971) in osemdesetih letih prejšnjega stoletja (Gordon in Pot- ter, 1985, 1986). V nekaterih primerih je bila ta metoda uspešna (Langford in sod., 1940), kljub očitnim težavam pri izvajanju lovljenja na večjih območjih in v daljših ča- sovnih obdobjih. Pasti, ki so namenjene masovnemu lo- vljenju japonskega hrošča, so učinkovite tudi za načrtno spremljanje oz. monitoring (npr. ena past za spremljanje pojavnosti). Rezultati več raziskav pa nas opozarjajo, da zaradi privabljanja hroščev v pasti lahko vplivamo na večjo ško- do na rastlinah v njihovi bližini (Gordon in Potter, 1985, 1986; Switzer in sod., 2009). Ena izmed možnih težav je tudi t. i. „spillover“ učinek, kjer prepolne pasti privabljajo hrošče, a v njih ni več prostora za ulov, zato ostanejo na rastlinah v bližini pasti (Piñero in Dudenhoeffer, 2018). Piñero in Dudenhoeffer (2018) z nedavno raziskavo na borovnicah ugotavljata, da kombinacija dveh standar- dnih vab z velikimi 12-litrskimi posodami omogoča ulov velikega števila odraslih osebkov japonskega hrošča, pri čemer je škoda na okoliškem pridelku minimalna. 2.4 BIOTIČNO ZATIRANJE V njegovi izvorni domovini na Japonskem ima ja- ponski hrošč številne naravne sovražnike, kar pripomo- re k ohranjanju majhnih populacij škodljivca in majhne škode na rastlinah (Clausen et al., 1927; Fleming, 1968). V ZDA je bilo za zatiranje japonskega hrošča vnesenih skoraj 50 vrst naravnih sovražnikov iz Azije in Avstralije (Fleming, 1968; Potter in Held, 2002). Med njimi sta tre- nutno najbolj učinkoviti parazitoidni osici Tiphia verna- lis Rohwer, 1924 (Hymenoptera: Tiphiidae) in Istocheta aldrichi (Mesnil, 1953) (Diptera: Tachinidae) (Potter in Held, 2002). Prva vrsta je parazitoid ličink tretje stopnje, druga vrsta pa je parazitoid odraslih osebkov. Clausen in sod. (1927) ter Fleming (1968) poročajo, da je vrsta P. japonica na Japonskem gospodarsko manj pomembna. To pripisujejo biotičnemu zatiranju, ki ga na Japonskem izvajajo naravni sovražniki. Med njimi kot najučinkovitejša izstopa parazitoidna osica I. aldrichi. Avtorji so ugotovili, da se letne stopnje parazitizma gi- bljejo med 20 in 90 % na otoku Hokkaido ter okoli 50 % na otoku Honšu, kar kaže, da populacije vrste P. japonica vsaj delno uravnava parazitoidna osica I. aldrichi. Izpusti vrste I. aldrichi iz Japonske v zvezne države New Jersey, Connecticut in Pennsylvanijo v ZDA so po- tekali med letoma 1920 in 1931, pozneje pa so se dodatni izpusti parazitoidne osice, namnožene na ameriških po- pulacijah japonskega hrošča, na sverovzhodu ZDA obča- sno nadaljevali vse do leta 1950 (Fleming, 1968; Potter in Held, 2002). Po teh izpustih so ugotovili, da se je vrhunec izvalitve osic zgodil približno tri tedne pred razvojem hroščev, kar je pomenilo, da so bile parazitirane (do 28 %; Fleming, 1968) le tiste ličinke hroščev, ki so se razvile predčasno. Osice so bile izpuščene tudi v severnejših dr- žavah, da bi izboljšali sinhronizacijo med izvalitvijo pa- razitoidov in njihovimi gostitelji, vendar od Flemingove- ga poročila (1968) te težave niso bile temeljito raziskane. Kumulativne stopnje parazitizma v Minnesoti so bile v letih 2017 in 2018 relativno nizke (manj kot 12 %; Shanovich in sod., 2021), medtem ko sta Klein in McDo- nald (2007) poročala o 20- do 70-odstotnem parazitizmu japonskega hrošča v Severni Karolini v letih po načrtnih izpustih v to regijo (2000–2005). Poleg koristnih žuželk, kot so plenilske stenice in parazitoidne osice, lahko tudi drugi biotični agensi po- membno vplivajo na zmanjševanje populacije japonske- ga hrošča. Te metode temeljijo na uporabi mikroorganiz- mov, kot so entomopatogene bakterije, entomopatogene glive in entomopatogene ogorčice, ki okužujejo različne razvojne stadije hrošča ter lahko znatno zmanjšajo njego- vo populacijo na trajnosten način (Andreadis in Hanula, 1987; Lacey et al., 1994; Potter in Held, 2002). Med entomopatogenimi bakterijami sta najpogoste- je uporabljeni vrsti Paenibacillus popilliae Dutky, 1941 in Bacillus thuringiensis Berliner, 1915. Vrsta Paenibacillus popilliae je bakterija, ki povzroča t. i. „mlečno bolezen“, bolezen, ki okuži ličinke japonskega hrošča in povzroči njihovo smrt. Spore bakterije se v tleh širijo in okužijo ličinke, kar sčasoma zmanjša populacijo hroščev (Pet- tersson et al., 2002). Bacillus thuringiensis podvrsta gal- leriae Sakanian et al. 1983 pa je učinkovit bioinsekticid, ki specifično cilja na ličinke hrošča s svojimi kristalnimi toksini, ki poškodujejo črevesje hrošča in povzročijo nje- govo smrt (Tanada & Kaya, 1993). Entomopatogene glive, kot sta Metarhizium aniso- pliae (Metschn.) Sorokīn in Beauveria bassiana (Bals.- -Criv.) Vuill., imajo pomembno vlogo v biotičnem zatira- nju odraslih osebkov in ličink japonskega hrošča. Te glive okužijo gostitelja preko kutikule, sprožijo razgradnjo tkiv in povzročijo smrt. Gliva Metarhizium anisopliae se je iz- kazala kot učinkovita pri okužbi ličink, zlasti v vlažnih tleh, kjer se spore gliv hitreje širijo (Shapiro-Ilan et al., 2002). Gliva Beauveria bassiana deluje podobno, oku- ži gostitelja in povzroči njegovo smrt skozi razgradnjo notranjih organov. Obe glivi sta priljubljeni zaradi svo- je dolgotrajnosti in učinkovite penetracije v gostiteljevo telo (Lacey et al., 1994). Entomopatogene ogorčice so pokazale velik poten- cial kot biotični agensi pri zatiranju populacij japonskega hrošča, vendar pa njihova učinkovitost v naravnih raz- merah pogosto niha. V laboratorijskih razmerah je bila smrtnost ogrcev vrste P. japonica ob izpostavljenosti vr- sti Heterorhabditis bacteriophora Poinar, 1976 večja kot Acta agriculturae Slovenica, 121/1 – 20256 L. BATISTIČ et al. ob izpostavljenosti vrsti Steinernema scarabaei Stock & Koppenhöfer (Simões et al., 1993; Marianelli et al., 2017; Renkema in Parent, 2021). Ta razlika je lahko posledica bioloških značilnosti vrst, kot sta prilagodi- tev na gostitelja in sposobnost preživetja v različnih okoljskih razmerah. Kljub obetavnim laboratorijskim rezultatom se učinkovitost entomopatogenih ogorčic v naravnem okolju zmanjša zaradi številnih dejavnikov. Eden kl- jučnih je temperatura, saj so nekatere vrste bolj ob- čutljive na temperaturne spremembe. Na primer, ogorčica H. bacteriophora se bolje obnese v toplejših razmerah, medtem ko višje temperature negativno vplivajo na učinkovitost S. scarabaei (Koppenhöfer et al., 2006). Poleg temperature ima velik pomen tudi vlažnost tal. Velika vlažnost je ključna za preživetje in gibanje ogorčic, saj jim omogoča lažjo pot do gostitelja (Koppenhöfer in Fuzy, 2007). Sušna obdobja in maj- hna vlažnost tal pa drastično zmanjšajo učinkovitost ogorčic.Tip tal je še en pomemben dejavnik, ki vpli- va na učinkovitost entomopatogenih ogorčic. Peščena tla omogočajo boljše prehajanje ogorčic, vendar slabše ohranjajo vlago, kar negativno vpliva na dolgoročno učinkovitost zatiranja. Po drugi strani glinena tla bolje zadržujejo vlago, vendar otežujejo gibanje ogorčic do gostitelja (Koppenhöfer et al., 2006). Poleg okoljskih dejavnikov omejuje širšo uporab- nost entomopatogenih ogorčic v kmetijski pridelavi tudi visoka cena pripravkov. Stroški množičnega go- jenja in uporabe entomopatogenih ogorčic so še ve- dno relativno visoki v primerjavi z drugimi metodami zatiranja škodljivcev, kar otežuje njihovo širšo upora- bo v praksi (Georgis et al., 2006). Kljub tem izzivom raziskovalci iščejo načine za izboljšanje učinkovitosti ogorčic, na primer z optimizacijo formulacij in tehnik uporabe ter z integracijo z drugimi metodami biotič- nega zatiranja, kot so entomopatogene glive in ento- mopatogene bakterije (Lacey et al., 1994; Marianelli et al., 2017). Entomopatogene ogorčice imajo torej velik potencial, vendar njihova uporaba zahteva natančno prilagoditev okoljskim razmeram in nadaljnje raziska- ve za optimizacijo njihove učinkovitosti v naravnih razmerah. V raziskavah uporabnosti simbiotskih gliv iz rodu Epichloe (Clavicipitaceae) na travni ruši, na območju zastopanosti ogrcev japonskega hrošča (Hartley in Gange, 2009), so ugotovili, da glive niso imele opazne- ga učinka na vitalnost ličink in odraslih osebkov P. ja- ponica (Potter in sod., 1992; Richmond in sod., 2004), so pa povečale občutljivost ličink na napad entomopa- togenih ogorčic (Grewal in sod., 1995). 3 ZAKLJUČEK Japonski hrošč velja za gospodarsko škodljivo in- vazivno žuželčjo vrsto, ki povzroča obsežno škodo v kmetijstvu in okrasnem vrtnarstvu. Zaradi njegove spo- sobnosti hitrega širjenja in prehranjevanja na širokem spektru rastlinskih vrst predstavlja resno grožnjo v šte- vilnih državah. Odrasli osebki povzročajo poškodbe s skeletiranjem listov, medtem ko se ličinke hranijo s ko- reninami trav na tratah, travnikih in pašnikih ter polj- ščinami. Zatiranje japonskega hrošča je kompleksno, saj zahteva kombinacijo kemičnih, biotičnih in mehanskih metod. Kemične strategije so sicer učinkovite, a imajo negativne vplive na okolje in povzročajo razvoj odpor- nosti pri škodljivcih. Sledijo mehanske metode, ki vklju- čujejo uporabo najrazličnejših načinov zatiranja z upora- bo zastirk, protiinsektnih mrež, različnih agrotehničnih ukrepov, ipd., ter uporabo feromonskih in prehranskih pasti, ki lahko pripomorejo k boljšemu razumevanju na- čina širjenja japonskega hrošča, v primeru množičnega pojava škodljivca pa tudi v množično lovljenje odraslih osebkov. Biotične metode, ki vključujejo uporabo narav- nih sovražnikov, kot so parazitoidne osice, entomopato- gene bakterije, entomopatogene glive in entomopatogene ogorčice, kažejo obetavne rezultate, vendar njihova učin- kovitost v naravnih razmerah pogosto niha. Uspešno zatiranje japonskega hrošča bo tako zahtevalo nadaljnje raziskave in razvoj celovitih strategij, ki vključujejo prila- goditev metod okolju in integracijo različnih tehnik zati- ranja škodljivcev, da bi dosegli trajnostno in učinkovito zmanjševanje njegovega gospodarskega pomena. 4 ZAHVALA Prispevek je nastal v okviru projekta Euphresco »Methods for outbreak management of Popillia japoni- ca in line with EU plant protection legislation (2023-C- 423)«, ki je del Programa strokovnih nalog s področja zdravstvenega varstva rastlin, ki ga financira Ministrstvo za kmetijstvo, gozdarstvo in prehrano, Uprava Republike Slovenije za varno hrano, veterinarstvo in varstvo rast- lin), in projektov J4-50135, P4-0431 ter programske sku- pine Hortikultura (P4-0013), financiranih s strani Javne agencije za znanstvenoraziskovalno in inovacijsko dejav- nost Republike Slovenije. 5 VIRI Ahmad, S., Ng, Y. (1981). Further evidence for chlorpyrifos to- lerance and partial resistance by the Japanese beetle (Cole- Acta agriculturae Slovenica, 121/1 – 2025 7 Bionomija in načini zatiranja japonskega hrošča (Popillia japonica Newman, 1841, Coleoptera: Scarabaeidae) optera: Scarabaeidae). Journal of the New York Entomologi- cal Society, 89, 34–39. Andreadis, T. G. & Hanula, J. L. (1987). Ultrastructural stu- dy and description of Ovavesicula popilliae N.G., N.Sp. (Microsporida: Pleistophoridae) from the Japanese beetle, Popillia japonica (Coleoptera: Scarabaeidae). The Journal of Protozoology, 34, 15–21. Barrows, E. M. & Gordh, G. (1978). Sexual behavior in the Ja- panese beetle, Popillia japonica, and comparative notes on sexual behavior of other scarabs (Coleoptera: Scarabaei- dae). Behavioral Biology, 23, 341–354. Borgogno Mondino, E., Lessio, F., Bianchi, A., Ciampitti, M., Cavagna, B., & Alma, A. (2022). Modelling the spread of Popillia japonica Newman (Coleoptera: Scarabaeidae) from a recently infested area. Entomologia Generalis, 42. https:// doi.org/10.1127/entomologia/2022/1370 Bragard, C., Dehnen-Schmutz, K., Di Serio, F., Gonthier, P., Ja- cques, M. A., Miret, J. A. J., Justesen, A. F., Magnusson, C. S., Milonas, P., Navas-Cortes, J. A., Parnells, S., Potting, R., Reignault, P. L., Thulke, H., van Der Werf, W., Civera, A. V., Yuen, J., Zappalà, L., Czwienczek, E. & Macleod, A. (2018). Pest categorisation of Popillia japonica. European Food Sa- fety Authority Journal, 16, e05438 Brodeur, J., Doyon, J., Abram, P.K., & Parent, J.-P. (2024). Popil- lia japonica Newman, Japanese Beetle / Scarabée japonais (Coleoptera: Scarabaeidae). In: Mason, P.G., Gillespie, D.R. (Eds.), Biological Control Programmes in Canada (pp. 343– 347). CABI. https://doi.org/10.1079/9781800623279.0037 Calderwood, L.B., Lewins, S.A., & Darby, H.M. (2015). Survey of northeastern hop arthropod pests and their natural ene- mies. Journal of Integrated Pest Management, 6, 18. Clausen, C.P., King, J.L., & Teranishi, C. (1927). The parasites of Popillia japonica in Japan and Chosen (Korea) and their introduction into the United States (Department Bulletin 1429). United States Department of Agriculture, Washing- ton, DC, USA Dalthorp, D., Nyrop, J. & Villani, M. G. (2000). Spatial ecology of the Japanese beetle, Popillia japonica. Entomologia Expe- rimentalis et Applicata, 96, 129–139. Doolittle, R.E., Tumlinson, J.H., Proveaux, A.T., & Heath, R.R. (1980). Synthesis of the sex pheromone of the Japanese be- etle. Journal of Chemical Ecology, 6, 473–485. Fleming, W. E. (1968). Biological control of the Japanese bee- tle. Technical Bulletin, 1383. Washington, DC, USA: United States Department of Agriculture, Forest Service Fleming, W. E. (1972). Biology of the Japanese beetle. Technical Bulletin, 1449. Washington, DC, USA: United States De- partment of Agriculture, Forest Service Fox, H. (1932). The Distribution of the Japanese Beetle in 1930 and 1931, With Special Reference to the Area of Continuo- us Infestation1. Journal of Economic Entomology, 25(2), 396–407. https://doi.org/10.1093/jee/25.2.396 Frank, K.D. (2016). Establishment of the Japanese beetle (Popil- lia japonica Newman) in North America near Philadelphia a century ago. Entomological News, 126, 153–174. Gagnon, M.-E., Doyon, J., Legault, S., Brodeur, J. (2023). The establishment of the association between the Japanese bee- tle (Coleoptera: Scarabaeidae) and the parasitoid Istocheta aldrichi (Diptera: Tachinidae) in Québec, Canada. The Ca- nadian Entomologist, 155, e32. Georgis, R., Koppenhöfer, A. M., Lacey, L. A., Bélair, G., Dun- can, L. W., Grewal, P. S., Samish, M., Tan, L., Torr, P., van Tol, R. W. H. M. (2006). Successes and failures in the use of pa- rasitic nematodes for pest control. Biological Control, 38(1), 103–123. https://doi.org/10.1016/j.biocontrol.2005.11.005 Gordon, F.C., & Potter, D.A. (1985). Efficiency of Japanese bee- tle (Coleoptera: Scarabaeidae) traps in reducing defoliation of plants in the urban landscape and effect on larval density in turf. Journal of Economic Entomology, 78, 774–778. Gordon, F.C., & Potter, D.A. (1986). Japanese beetle (Coleop- tera: Scarabaeidae) traps: evaluation of single and multiple arrangements for reducing defoliation in urban landscapes. Journal of Economic Entomology, 79, 1381–1384. Gotta, P., Ciampitti, M., Cavagna, B., Bosio, G., Gilioli, G., Alma, A., Battisti, A., Mori, N., Mazza, G., Torrini, G., Pao- li, F., Santoiemma, G., Simonetto, A., Lessio, F., Sperandio, G., Giacometto, E., Bianchi, A., Roversi, P. F., & Marianel- li, L. (2023). Popillia japonica – Italian outbreak manage- ment. Frontiers in Insect Science, 3. https://doi.org/10.3389/ finsc.2023.1175138 Graf, T., Scheibler, F., Niklaus, P.A., & Grabenweger, G. (2023). From lab to field: biological control of the Japanese beetle with entomopathogenic fungi. Frontiers in Insect Science, 3, 1138427. doi: 10.3389/finsc.2023.1138427 Grewal, S.K., Grewal, P.S., & Gaugler, R. (1995). Endophytes of fescue grasses enhance susceptibility of Popillia japoni- ca larvae to an entomopathogenic nematode. Entomologia Experimentalis et Applicata, 74, 219–224. Hadley, C. H. & Hawley, I. M. (1934). General information about the Japanese beetle in the United States. Circular, 332. Washington, DC, USA: United States Department of Agriculture, Forest Service Hamilton, D.W., Schwartz, P.H., & Townshend, B.G. (1970). Capture of bumble bees and honey bees in traps baited with lures to attract Japanese beetles. Journal of Economic Ento- mology, 63, 1442–1445. Hamilton, D.W., Schwartz, P.H., Townshend, B.G., & Jester, C.W. (1971). Effect of color and design of traps on captures of Japanese beetles and bumblebees. Journal of Economic Entomology, 64, 430–432. Hartley, S.E., & Gange, A.C. (2009). Impacts of plant symbio- tic fungi on insect herbivores: mutualism in a multitrophic context. Annual Review of Entomology, 54, 323–342. Klein, M. G. & McDonald, R. C. (2007). Recent IPM advan- ces using Japanese beetle parasitoids. Entomological Society America Conference, San Diego, California, USA Koppenhöfer, A. M. & Fuzy, E. M. (2007). Soil moisture effects on infectivity and persistence of the entomopathogenic ne- matodes Steinernema scarabaei, S. glaseri, Heterorhabditis zealandica, and H. bacteriophora. Applied Soil Ecology, 35, 128–139. Koppenhöfer, A. M., Grewal, P. S. & Fuzy, E. M. (2006). Viru- lence of the entomopathogenic nematodes Heterorhabditis bacteriophora, Heterorhabditis zealandica, Steinernema sca- rabaei against five white grub species (Coleoptera: Scaraba- eidae) of economic importance in turfgrass in North Ame- rica. Biological Control, 38, 397–404. Acta agriculturae Slovenica, 121/1 – 20258 L. BATISTIČ et al. Lacey, L. A., Martins, A. & Ribeiro, C. (1994). The pathogeni- city of Metarhizium anisopliae and Beauveria bassiana for adults of the Japanese beetle, Popillia japonica (Coleop- tera: Scarabaeidae). European Journal of Entomology, 91, 313–319. Ladd, T.L. Jr., Klein, M.G., & Tumlinson, J.H. (1981). Phenethyl propionate C eugenol C geraniol (3:7:3) and japonilure: a highly effective joint lure for Japanese beetles. Journal of Economic Entomology, 74, 665–667. Ladd, T. L. Jr (1987). Japanese beetle (Coleoptera: Scarabaei- dae): influence of favored food plants on feeding response. Journal of Economic Entomology, 80, 1014–1017. Ladd, T. L. Jr (1989). Japanese beetle (Coleoptera: Scarabaei- dae): feeding by adults on minor host and nonhost plants. Journal of Economic Entomology, 82, 1616–1619. Ladd, T.L. Jr., & McGovern, T.P. (1980). Japanese beetle: a supe- rior attractant, phenethyl propionate C eugenol C geraniol 3:7:3. Journal of Economic Entomology, 73, 689–691. Langford, G.S., Crosthwait, S.L., & Whittington, F.B. (1940). The value of traps in Japanese beetle control. Journal of Eco- nomic Entomology, 33, 317–320. Legault, S., Doyon, J., & Brodeur, J. (2024). Reliability of com- mercial traps to estimate population parameters of Japanese beetle (Coleoptera: Scarabaeidae) and parasitism by Isto- cheta aldrichi. Journal of Pest Science, 97, 575–583. Loughrin, J. H., Potter, D. A. & Hamilton-Kemp, T. R. (1995). Volatile compounds induced by herbivory act as aggrega- tion kairomones for the Japanese beetle (Popillia japonica Newman). Journal of Chemical Ecology, 21, 1457–1467. Loughrin, J. H., Potter, D. A., Hamilton-Kemp, T. R. & Byers, M. E. (1996). Role of feeding-induced plant volatiles in aggregative behavior of the Japanese beetle (Coleoptera: Scarabaeidae). Environmental Entomology, 25, 1188–1191. Marianelli, L., Paoli, F., Torrini, G., Mazza, G., Benvenuti, C., Binazzi, F., Sabbatini Peverieri, G., Bosio, G., Venanzio, D., Giacometto, E., Priori, S., Koppenhöfer, A. M. & Roversi, P. F. (2017). Entomopathogenic nematodes as potential bio- logical control agents of Popillia japonica (Coleoptera, Sca- rabaeidae) in Piedmont Region (Italy). Journal of Applied Entomology, 142, 311–318. Marianelli, L., Paoli, F., Sabbatini Peverieri, G., Benvenuti, C., Barzanti, G.P., Bosio, G., Venanzio, D., Giacomett, E., & Roversi, P.F. (2019). Long-lasting insecticide-treated nets: a new integrated pest management approach for Popillia ja- ponica (Coleoptera: Scarabeidae). Integrated Environmental Assessment and Management, 15, 259–265. Niemczyk, H.D., & Lawrence, K.O. (1973). Japanese beetle: evidence of resistance to cyclodiene insecticides in larvae and adults in Ohio. Journal of Economic Entomology, 66, 520–521. Pettersson, M., Hagstrum, D., Smith, L., & Jones, T. (2002). Pa- enibacillus popilliae in controlling Popillia japonica. Journal of Applied Microbiology, 92(4), 582–590. Piñero, J.C., & Dudenhoeffer, A.P. (2018). Mass trapping desi- gns for organic control of the Japanese beetle, Popillia japo- nica (Coleoptera: Scarabaeidae). Pest Management Science, 74, 1687–1693. Potter, D.A., Patterson, C.G., & Redmond, C.T. (1992). Influen- ce of turfgrass species and tall fescue endophyte on feeding ecology of Japanese beetle and southern masked chafer grubs (Coleoptera: Scarabaeidae). Journal of Economic En- tomology, 85, 900–909. Potter, D.A., & Held, D.W. (2002). Biology and management of the Japanese beetle. Annual Review of Entomology, 47, 175–205. Régnière, J., Rabb, R. L., & Stinner, R. E. (1979). Popillia japonica (Coleoptera: Scarabaeidae): a mathematical model of oviposition in heterogeneous agroecosys- tems. The Canadian Entomologist, 111(11), 1271– 1280. https://doi.org/10.4039/Ent1111271-11 Renkema, J. M. & Parent, J.-P. (2021). Mulches used in highbush blueberry and entomopathogenic nemato- des affect mortality rates of third-instar Popillia japo- nica. Insects, 12, 907. Richmond, D.S., Grewal, P.S., & Cardina, J. (2004). In- fluence of Japanese beetle Popillia japonica larvae and fungal endophytes on competition between turfgras- ses and dandelion. Crop Science, 44, 600–606. Russin, J.S. (1989). Severity of soybean stem canker di- sease affected by insect-induced defoliation. Plant Disease, 73, 144. Sara, S. A., McCallen, E. B. & Switzer, P. V. (2013). The spatial distribution of the Japanese beetle, Popillia ja- ponica, in soybean fields. Faculty Research & Creative Activity, 13, 1–9. Shanovich, H. N., Dean, A. N., Koch, R. L. & Hodgson, E. W. (2019). Biology and management of Japanese beetle (Coleoptera: Scarabaeidae) in corn and soybe- an. Journal of Integrated Pest Management, 10, 1–14. Shanovich, H. N., Ribeiro, A. V. & Koch, R. L. (2021). Seasonal abundance, defoliation, and parasitism of Japanese beetle (Coleoptera: Scarabaeidae) in two apple cultivars. Journal of Economic Entomology, 114, 811–817. Shapiro-Ilan, D. I., Gouge, D. H., & Koppenhöfer, A. M. (2002). Biological control of insects with ento- mopathogenic nematodes and fungi. Journal of Ne- matology, 34(3), 245–252. Simões, N., Laumond, C. & Bonifassi, E. (1993). Effecti- veness of Steinernema spp. and Heterorhabditis bacte- riophora against Popillia japonica in the Azores. Jour- nal of Nematology, 25, 480–485. Simonetto, A., Sperandio, G., Battisti, A., Mori, N., Ciam- pitti, M., Cavagna, B., ... & Gilioli, G. (2022). Explo- ring the main factors influencing habitat preference of Popillia japonica in an area of recent introduction. Ecological Informatics, 70, 101749. Sipolski, S.J., Datson, S.W., Reding, M., Oliver, J.B., & Alm, S.R. (2019). Minimizing bee (Hymenoptera: Apoidea) bycatch in Japanese beetle traps. Environ- mental Entomology, 48, 1203–1213. Steckel, S., Stewart, S.D., & Tindall, K.V. (2013). Effects of Japanese beetle (Coleoptera: Scarabaeidae) and silk Acta agriculturae Slovenica, 121/1 – 2025 9 Bionomija in načini zatiranja japonskega hrošča (Popillia japonica Newman, 1841, Coleoptera: Scarabaeidae) clipping in field corn. Journal of Economic Entomolo- gy, 106, 2048–2054. Switzer, P.V., Enstrom, P.C., & Schoenick, C.A. (2009). Behavioral explanations underlying the lack of trap effectiveness for small-scale management of Japanese beetles (Coleoptera: Scarabaeidae). Journal of Econo- mic Entomology, 102, 934–940. Tanada, Y. & Kaya, H. K. (1993). Insect Pathology. Acade- mic Press, San Diego, USA Tumlinson, J.H., Klein, M.G., Doolittle, R.E., Ladd, T.L., & Proveaux, A.T. (1977). Identification of the fema- le Japanese beetle sex pheromone: inhibition of male response by an enantiomer. Science, 197, 789–792.