Acta agriculturae Slovenica, 118/1, 1–10, Ljubljana 2022 doi:10.14720/aas.2022.118.1.2476 Review article / pregledni znanstveni članek Pahljačniki (Coleoptera: Scarabaeidae) kot gospodarsko pomembni škodljivci in možnosti njihovega zatiranja z entomopatogenimi glivami Eva PRAPROTNIK 1, 2, Jaka RAZINGER 1, Stanislav TRDAN 3 Received December 23, 2021; accepted February 02, 2022. Delo je prispelo 23. decembra 2021, sprejeto 2. februarja 2022 1 Kmetijski inštitut Slovenije, Ljubljana, Slovenija 2 Korespondenčni avtor, e-naslov: eva.praprotnik@kis.si 3 Univerza v Ljubljani, Biotehniška fakulteta, Oddelek za agronomijo, Ljubljana, Slovenija Scarab beetles (Coleoptera: Scarabaeidae) as economically important pests and the possibility of using entomopatho- genic fungi for their control Abstract: Scarab beetles (Coleoptera: Scarabaeidae) are a cosmopolitan group of beetles found on all continents except Antarctica. Because of their size, vibrant colors, and above all their role in the ecosystem, they are one of the most recogniz- able and studied taxons of beetles. Most larvae and adult beetles of species belonging to subfamilies Melolonthinae, Rutelinae, Dynastinae and Cetoniinae feed on plant organs such as roots, leaves, flowers and young fruits and are thus considered to be species of economic importance. In this article we describe some of the most economically important species of scarabs, including their most common host plants. Because the use of chemical insecticides to control scarabs is often limited, the im- plementation of entomopathogenic fungi as biological control agents is an appropriate alternative based on the rational use of microorganisms to maintain an environmentally balanced level of the pest population. Representatives of the genera Beauveria and Metarhizium are the most commonly used entomopatho- genic fungi to control larvae (white grubs) of scarab beetles. Biological control by entomopathogenic fungi has shown to be effective in some cases, however host range is often species- specific. Therefore, in order to effectively use the entomopatho- gens against scarab beetles, one needs to identify target species in grub-infested area and consequently select strains that are capable of overcoming the host’s defences. Key words: Scarabaeidae; scarab beetles; white grubs; en- tomopathogenic fungi; biological control Pahljačniki (Coleoptera: Scarabaeidae) kot gospodarsko po- membni škodljivci in možnosti njihovega zatiranja z entomo- patogenimi glivami Izvleček: Pahljačniki (Coleoptera: Scarabaeidae) so koz- mopolitska družina hroščev. Najdemo jih na vseh celinah, z izjemo Antarktike. Zaradi njihove velikosti in živahnih barv, predvsem pa njihove vloge v ekosistemih, so eden izmed naj- bolj preučevanih in prepoznavnih taksonov hroščev. Večina ličink in odraslih hroščev iz poddružin Melolonthinae, Rute- linae, Dynastinae in Cetoniinae se prehranjuje z rastlinskimi organi, kot so korenine, listi, cvetovi in mladi plodovi, zato jih uvrščamo med gospodarsko pomembne vrste rastlinskih škodljivcev. V prispevku je opisanih nekaj gospodarsko naj- pomembnejših vrst pahljačnikov, vključno z njihovimi najpo- gostejšimi gostiteljskimi rastlinami. Ker je uporaba sintetičnih insekticidov za zatiranje pahljačnikov velikokrat omejena, je uvedba entomopatogenih gliv kot biotičnih agensov ustrezna alternativa, saj temelji na racionalni uporabi mikroorganizmov za ohranjanje populacije škodljivca pod pragom gospodarske škode. Za zatiranje ličink pahljačnikov (ogrcev) so najpogosteje uporabljene glive iz rodov Beauveria in Metarhizium. Biotično zatiranje ogrcev z entomopatogenimi glivami se je v nekaterih zgledih izkazalo za učinkovito, vendar so sredstva za njihovo zatiranje pogosto vrstno specifična. To pomeni, da moramo za učinkovito uporabo entomopatogenih gliv proti pahljačnikom prepoznati tarčne vrste in posledično izbrati seve, ki so sposob- ni premagati obrambo gostitelja. Ključne besede: Scarabaeidae; pahljačniki; ogrci; ento- mopatogene glive; biotično zatiranje 2 Acta agriculturae Slovenica, 118/1 – 2022 E. PRAPROTNIK et al. 1 UVOD V družino pahljačnikov (Coleoptera: Scarabaeidae) uvrščamo več kot 31.000 vrst, kar vključuje približno 91 % predstavnikov naddružine Scarabaeoidea (Jameson in Ratcliffe, 2002; Ratcliffe, 2002). V sistematiki je bila pogosta delitev naddružine v tri družine, in sicer Passali- dae, Lucanidae in Scarabaeidae, vendar se je zaradi poli- filetske narave družine Scarabaeidae vzpostavila trenutna delitev na 14 družin. Družino pahljačnikov sestavlja 19 poddružin in veljajo za raznoliko, kozmopolitsko skupi- no, katere hrošči so prilagojeni na širok spekter habitatov (Bouchard in sod., 2011). Med vrstami pahljačnikov obstajajo pomembne ekološke razlike, saj se pri nekaterih vrstah izmenja več rodov na leto, pri nekaterih le en rod (Wagenhoff in sod., 2014; Gyawaly in sod., 2016), nekatere vrste so aktivne ponoči, druge podnevi (Hanski in Cambefort, 1991), na- čin prehranjevanja pa predstavlja glavni ekološki dejav- nik, ki vpliva na vedenje pahljačnikov in je hkrati eden najpomembnejših dejavnikov pri razširjanju odraslih hroščev in ličink. Hrošči poddružin Aegialiinae, Apho- diinae in Scarabaeinae se prehranjujejo z mrhovino, iz- trebki, glivami in odmrlim rastlinskim materialom (Bai in sod., 2015), medtem ko so hrošči poddružin Melo- lonthinae, Rutelinae, Dynastinae in Cetoniinae pretežno fitofagni (Eberle in sod., 2014). Hrošči poddružin Melo- lonthinae in Rutelinae se prehranjujejo predvsem z listi, cvetovi in mladimi plodovi, hrošči iz poddružine Dy- nastinae s stebli in koreninami rastlin, hrošči poddružine Cetoniinae pa predvsem z nektarjem ter sokom rastlin in sadežev (Ritcher, 1966). Prehranjevanje ličink med po- sameznimi poddružinami pa ni tako izrazito razdeljeno, saj se mnoge ličinke saprofagnih in koprofagnih hroščev prehranjujejo z rastlinskimi organi in obratno. Tako se večina ličink poddružine Aphodiinae, podobno kot od- rasli, prehranjuje z iztrebki, obenem pa so ličinke rodov Aphodius in Ataenius znotraj te poddružine pomembni škodljivci na naravnem travinju in tratah (Williamson in sod., 2004). Prav tako so ličinke poddružine Cetoniinae, za razliko od odraslih hroščev, detritivori in se prehran- jujejo z organsko snovjo v tleh (Ciss in sod., 2019). Gos- podarsko najbolj pomembne vrste pripadajo predvsem poddružini Melolonthinae, saj ličinke le-teh v mnogih delih sveta povzročajo poškodbe na koreninah trav, žit, stročnic, različnih sadnih vrst in drugih lesnatih rastlin (Ritcher, 1966). 2 PAHLJAČNIKI KOT ŠKODLJIVCI NA OB- DELOVALNIH ZEMLJIŠČIH, TRAVINJU IN V GOZDOVIH Ličinke hroščev pahljačnikov se imenujejo ogrci in se prehranjujejo s koreninami rastlin ali odmrlo or- gansko snovjo, kar predstavlja hrano z majhno hranilno vrednostjo. Učinkovit prevzem energije jim omogoča modificirano zadnje črevo, ki v anaerobnih razmerah hrani večino črevesne mikrobiote in je glavno območje za prebavo (hemi)celuloze (Huang in sod., 2010). To je ličinkam pahljačnikov omogočilo izkoriščanje različ- nih ekoloških niš, zaradi česar so postali zelo uspešni v številnih habitatih. V primeru, da niša sovpada s človeški- mi dejavnostmi, lahko postanejo pomembni škodljivci tudi v njihovem naravnem okolju. Na kmetijskih zeml- jiščih, posebno na monokulturah, so posledice množič- nih izbruhov toliko večje (Jackson in Klein, 2006). V centralni Braziliji sta vrsti Phyllophaga capilla- ta Blanchard, 1851 in Aegopsis bolboceridus (Thomson, 1860) (Coleoptera: Melolonthidae) najpomembnejša škodljivca soje in koruze. Ogrci se pojavijo v začetku pomladi, v času setve soje in koruze, z njihovimi kore- ninami pa se prehranjujejo do konca poletja. Poškodbe korenin se na rastlinah kažejo v zapozneli rasti, porume- nelosti in venenju, lahko pa pride tudi do propada rast- lin (Oliveira in Frizzas, 2013). Poškodbe korenin, ki jih povzročijo ogrci prve in druge larvalne stopnje, so so- razmerno majhne. Največjo škodo povzročijo ogrci tretje larvalne stopnje, saj lahko zmanjšajo koreninski sistem pri soji za približno 25  % in 64  % pri koruzi (Oliveira in Frizzas, 2021). Pomemben škodljivec soje in koruze je tudi japonski hrošč (Popillia japonica Newman, 1841). Ja- ponski hrošč izvira iz Japonske, kjer pa ne doseže takšne številčnosti in posledično tudi ne povzroča takšne škode kot v državah, kjer ni avtohton. Japonski hrošč je po- sebno škodljiv zaradi njegovega generalističnega načina prehranjevanja z listi, cvetovi in plodovi več kot 300 raz- ličnih rastlinskih vrst (Fleming, 1972). Hrošči se hranijo podnevi, domnevno zaradi večje koncentracije sladkor- jev v rastlinah, ki so bolj izpostavljene svetlobi (Bernays in Chapman, 1994). Prehranjujejo se na zgornji strani lis- tov, na katerih žvečijo tkivo med žilami. Vendar ima pri koruzi večji gospodarski pomen obžiranje koruzne svile, kar preprečuje opraševanje in ima za posledico nepravil- no oblikovana zrna in zmanjšan pridelek (Shanovich in sod., 2019). Ostale pomembne gostiteljske rastline japon- skega hrošča so med drugimi tudi koščičarji iz rodu Pru- nus, beluši, jablana, robida, vinska trta, jagode, vrtnice in 3Acta agriculturae Slovenica, 118/1 – 2022 Pahljačniki ... kot gospodarsko pomembni škodljivci in možnosti njihovega zatiranja z entomopatogenimi glivami druge okrasne rastline (Bragard in sod., 2018). Ličinke japonskega hrošča se primarno hranijo s koreninami trav, s čimer povzročajo znatno škodo na pašnikih, travnikih in igriščih za golf. Poškodbe korenin zmanjšujejo spo- sobnost trave, da prevzame zadostno količino vode, kar posledično privede do zaplat odmrle trave. Največ škode nastane pozno poleti in zgodaj jeseni, ko ogrci dosežejo drugo in tretjo larvalno stopnjo (Fleming, 1972). Do se- kundarnih poškodb travišč pogosto pride tudi pri gosto- tah ogrcev, ki same po sebi ne bi nujno povzročile škode, vendar druge živali iščejo ogrce in tako prekopavajo travno rušo (De Goffau, 1996; Laznik in Trdan, 2014). S koreninami trav se prehranjujejo tudi ličinke drugih vrst pahljačnikov, in sicer predstavniki rodov Phyllophaga, Phyllopertha, Cotinis, Cyclocephala, Rhizotrogus, Anoma- la in druge (Hann in sod., 2015; Gyawaly in sod., 2016). Poženel (2007) opisuje znaten porast populacije poljske- ga majskega hrošča (Melolontha melolontha L., 1758) na Idrijskem, kjer je leta 2005 populacija ogrcev narasla na 226 ogrcev na m2. Znatno škodo travne ruše so povzro- čali ogrci vseh treh larvalnih stopenj, odrasli hrošči pa so objedali listje gozdnega drevja. Znatne poškodbe travišč je poljski majski hrošč med letoma 1989 in 1995 povzro- čil tudi v Nemčiji (Fröschle, 1996). V mnogih delih sveta ogrci predstavljajo tudi po- membne škodljivce krompirja. Večina najpomembnejših škodljivcev v Indiji pripada rodovom Anomala, Brah- mina, Melolontha, Holotrichia in Lepidiota, v Ameriki rodu Phyllophaga, na Kitajskem pa sta najpomembnejša rodova Holotrichia in Amphimallon (Radcliffe in Lag- naoui, 2007; Xu in sod., 2013; Chandel et al., 2015). Po izleganju se mladi ogrci orientirajo proti koreninam, vendar največjo škodo na krompirju povzročijo ličinke druge in tretje larvalne stopnje. Hranijo se s koreninami in steblom krompirja, zaradi česar odmrejo novo nastale rastline. Prehranjujejo se tudi z gomolji (Slika 1), ki so posledično neprimerni za trženje. V primeru poškodb gomoljev rastlina ne izrazi nikakršnih simptomov, zato se pridelovalci največkrat šele ob spravilu pridelka zavejo škode, ki so jo povzročili ogrci (Chandel in sod., 2013; Xu et al., 2013). Pahljačniki prav tako veljajo za pomembne ško- dljivce arašidov v južni Afriki, Aziji in Avstraliji (Wight- man in sod., 1994), vinske trte in breskev (Heath in sod., 2002), listov kakavovca (Calcetas in sod., 2021), koko- sovih palm v Srednji Ameriki in Aziji (Mariau, 2001; Ma- niania in sod., 2017), lesk v Turčiji (Sevim in sod., 2010), pšenice v Keniji (LePelley in Goddard, 1952), sladkorne- ga trsa v Afriki in Južni Ameriki (Cock in Allard, 2013), listov jablan in orehov (Pathania in Chandel, 2017), listov evkaliptusa v Avstraliji (Carne in sod., 1974), korenin ze- lenjadnic (Oliveira in Frizzas, 2013), jagod (Malusá in sod., 2020) in mnogih drugih rastlinskih vrst. 3 ENTOMOPATOGENE GLIVE Pahljačnike so v preteklosti zatirali z obstojnimi sintetičnimi insekticidi (Burkhardt, 1955; Miah in sod., 1986), vendar pa se je zaradi razvoja odpornosti škodl- jivcev, negativnih vplivov na (agro)ekosisteme in gospo- darskih razlogov začelo spodbujati alternativne načine njihovega omejevanja z ustrezno oskrbo tal, uporabo feromonov, izborom kultivarjev, biotičnim varstvom in podobno (Frew in sod., 2016). Pahljačniki del njihove- ga življenja kot ličinke preživijo v tleh in so tako tesno povezani z rezervoarjem talnih mikrobov, vključno s šte- vilnimi vrstami entomopatogenih gliv. To so glive, ki so patogene za žuželke in pršice. Množijo se v mehkih tkivih gostitelja, smrt gostitelja pa navadno nastopi v nekaj dneh po okužbi zaradi izgube vode, pomanjkanja hranil, me- hanskih poškodb ali delovanja toksinov (Hajek in St. Le- ger, 1994; Qu in Wang, 2018). Sledi sporulacija in okužba novih gostiteljev (Lovett in St. Leger, 2017). Za zatiranje pahljačnikov so najpogosteje uporabljeni predstavniki rodov Beauveria in Metarhizium. Entomopatogene glive se uporabljajo za zatiranje tako odraslih hroščev kot tudi ogrcev, pri katerih pa so prve in druge larvalne stopnje pogosto dovzetnejše za okužbo kot ogrci tretje larvalne stopnje (Erler in Ates, 2015; Laznik in Trdan, 2015; Kim in sod., 2020). S pahljačniki je povezano veliko število patogenov žuželk, zato zastopanost drugih (patogenih) mikrobov (bakterije, virusi), ogorčic in protozojev lahko še dodatno pospeši in poveča občutljivost ličink na okuž- bo (Marchal, 1976; Ferron, 1978). Slika 1: Poškodbe na gomoljih krompirja, ki so nastale zaradi ogrcev (foto: Eva Praprotnik) Figure 1: Damage to potato tubers made by white grubs (photo: Eva Praprotnik) 4 Acta agriculturae Slovenica, 118/1 – 2022 E. PRAPROTNIK et al. 3.1 BEAUVERIA SPP. Rod Beauveria velja za enega od najpomembnejših taksonov entomopatogenih gliv, predvsem zaradi njego- ve kozmopolitske razširjenosti, enostavne identifikacije, širokega spektra gostiteljev in enostavne izolacije (Goet- tel in sod., 1990). V kulturi na petrijevki Beauveria (Sli- ka 2) navadno proizvede bel micelij in konidije, nekateri izolati pa se lahko pozneje obarvajo tudi rumenkasto. Najbolj izrazita morfološka značilnost rodu so simpo- dialni skupki pogosto cikcakasto rastočih konidiogenih celic, ki tvorijo enocelične, hialinske, holoblastične koni- dije (Rehner, 2005). Beauveria bassiana (Bals.-Criv.) Vuill. je najbolj razširjena vrsta tega rodu z velikim številom gostitelj- skih žuželčjih vrst (Zimmermann, 2007). V poskusih zatiranja je gliva povzročila 65-80  % smrtnost ogrcev tretje larvalne stopnje pahljačnika Cyclocephala signati- collis Burmeister, 1847 (B. bassiana sev Bb 53; Berón in Diaz, 2005), mlinarja Polyphylla fullo (Linnaeus, 1758) (B. bassiana sev PPRI 5339; Erler in Ates, 2015), ter od- raslih osebkov japonskega hrošča (B. bassiana sev INRS 236; Giroux in sod., 2015). Ni pa se izkazala za uspešno pri zatiranju avstralskega avtohtonega pahljačnika Ado- ryphorus coulonii (Burmeister, 1847) (Rath in sod., 1995) ter pri pahljačniku vrste Phyllophaga anxia (LeConte, 1850) (Poprawski in Yule, 1991). B. bassiana sev ATCC 74040 je tudi aktivna učinkovina bioinsekticida Natura- lis®, ki uspešno zatira predvsem prve larvalne stopnje vrs- te Oryctes agamemnon subsp. arabicus Fairmaire, 1896 (Ibrahim, 2017). Spekter gostiteljev vrste Beauveria brongniartii (Sacc.) Petch je precej ožji v primerjavi z vrsto B. bassiana in uspešno deluje predvsem proti talnim hroščem dru- žin Scarabaeidae in Curculionidae. Gliva B. brongniartii (sevi Bt96, Bt106, Bt107, Bt110, Bt112, Bt113 in Bt114) se je izkazala za uspešno pri zatiranju pahljačnika Ho- plochelus marginalis (Fairmaire, 1889), ki je pomemben škodljivec sladkornega trsa (Neuvéglise in sod., 1994), ter pri zatiranju pahljačnika Holotrichia serrata (Fabri- cius, 1781) na plantažah betlovih palm (Ranganathaiah in sod., 1973). Na območju severozahodnega dela Italije (Dolci in sod., 2006), prav tako v Švici (Keller, 2000; En- kerli in sod., 2004) in Avstriji (Mayerhofer in sod., 2015) pa so bili sevi B. brongniartii F, 1871-1875 in BIPESCO 2 izolirani iz poljskega majskega hrošča uspešni pri za- tiranju ogrcev omenjene vrste v sadovnjakih, na njivah in travnikih. Zastopanost poljskega majskega hrošča po- membno vpliva na preživetje glive B. brongniartii v tleh, saj zmanjšanje količine glive v odsotnosti gostitelja potr- juje visoko specifičnosti glive. Hkrati je razmnoževanje glive brez gostitelja malo verjetno (Kessler in sod., 2004). B. brongniartii sev IMBST 95.031 je tudi aktivna učin- kovina bioinsekticida Melocont Pilzgerste®, ki je bil us- pešno uporabljen za zatiranje poljskega majskega hrošča na Idrijskem (Poženel, 2007), Łabanowska in Bednarek (2011) sta poročala o visoki učinkovitosti tega sredstva proti pahljačnikom v sadovnjakih, Laengle in sod. (2005) pa v krompirju. Obratno pa v gozdnih ekosistemih rezul- tati pogosto niso bili zadovoljivi (Sierpińska in sod., 2015; Niemczyk in sod., 2019). Izolati teh gliv so namreč v ve- čini zgledov asociirani s kmetijskimi zemljišči, kar lahko vpliva na njihovo sposobnost preživetja in obstojnost v različnih habitatih, kot so na primer naravna gozdna tla. 3.2 METARHIZIUM SPP. Metarhizium je izredno raznolik rod in ta pestrost je rezultat različnih habitatov, podnebnih razmer ter gostiteljskih rastlinskih in žuželčjih vrst, na katerih se ta rod pojavlja (Brunner-Mendoza in sod., 2019). V kultu- ri Metarhizium navadno proizvede temno zelene, svetlo zelene, rumenkaste ali rjavkaste kolonije z belim robom. Konidiji so hialinski in tvorijo verigi podobno tvorbo. Konidiji se razlikujejo po velikosti in obliki in znotraj rodu predstavljajo pomemben morfološki znak (Sinha in sod., 2016). Konidiji vrste Metarhizium anisopliae (Metschn.) Sorokīn so v tleh zelo stabilni, njihovo število pa se lah- ko več let ohrani brez večjih izgub (Rath in sod., 1995). Moslim in sod. (1999) ter Gopal in sod. (2006) so poro- čali, da je uporaba glive M. anisopliae (seva Bp in MO pri Moslim. in sod. (1999)) znatno zmanjšala populacijo odraslih hroščev, zlasti pa ličink vrste Oryctes rhinoceros (Linnaeus, 1758), ki ji glavni vir hrane predstavljajo cve- Slika 2: Beauveria bassiana na PDA gojišču (foto: Špela Modic) Figure 2: Beauveria bassiana on PDA medium (photo: Špela Modic) 5Acta agriculturae Slovenica, 118/1 – 2022 Pahljačniki ... kot gospodarsko pomembni škodljivci in možnosti njihovega zatiranja z entomopatogenimi glivami tovi kokosove in oljne palme. Prav tako je vrsta M. ani- sopliae uspešna pri zatiranju pahljačnika Protaetia bre- vitarsis (Lewis, 1879) (sev JEF-314; Kim in sod., 2020), japonskega hrošča (sev INRS 705; Giroux in sod., 2015) ter pahljačnikov rodu Phyllophaga. Pri slednjih sta Po- prawski in Yule (1991) testirala različne poti vnosa pa- togena v gostitelja, pri čemer se je izkazalo, da so ličinke relativno odporne na oralno okužbo in bolj dovzetne na okužbo z glivami, apliciranih v tla, kar sovpada z narav- nimi potmi kolonizacije entomopatogenih gliv, in sicer preko kutikule žuželčjega gostitelja. Gliva M. anisopliae sev KTU-27 je pokazala viso- ko insekticidno aktivnost tudi proti poljskemu majske- mu hrošču v regijah Turčije, kjer gojijo lešnike (Sevim in sod., 2010), nasprotno pa Putnoky-Csicsó in sod. (2020) poročajo o neučinkovitosti glive M. anisopliae sev NCAIM 362 za zatiranje poljskega majskega hrošča v sladkem krompirju. Nizko stopnjo virulence so izola- ti M. anisopliae pokazali tudi v primeru zatiranja pahl- jačnika C. signaticollis (sev Ma 8; Berón in Diaz, 2005) in junijskega hrošča (Amphimallon solstitiale (Linnaeus, 1758)) (sev MaF; Fătu in sod., 2018). M. anisopliae je tudi aktivna učinkovina bioinsekticidov, kot sta BioGreen® in BioCane® (sev FI-1045). Slednji se uporablja za zati- ranje pahljačnika Dermolepida albohirtum (Waterhou- se, 1875), z njegovo uporabo pa so Logan in sod. (2000) uspešno zatrli 50-60  % populacije v šestih mesecih. D. albohirtum je pomemben škodljivec korenin sladkorne- ga trsa, saj na letni ravni povzroči škodo v vrednosti 10 milijonov dolarjev (Sallam in sod., 2007). BioGreen pa je v Avstraliji registriran za zatiranje avtohtonega pahl- jačnika A. coulonii (Burmeister, 1847), katerega ličinke so pomembni škodljivci korenin poljščin in trav ter ostalih rastlin na travnikih in pašnikih (Bullard in sod., 1993). 3.3 CORDYCEPS SPP. Rod Cordyceps spada v isto družino parazitskih gliv kot rod Beauveria. Mnoge vrste rodu Cordyceps lahko rastejo na umetnih gojiščih, nekatere pa lahko izolira- mo le iz tal. Izolati so navadno vrstno specifični, saj vsak parazitira le eno vrsto ali skupino sorodnih vrst gostite- lja (Dworecka-Kaszak, 2014). Skupaj te glive okužujejo mnogo vrst žuželk, najpogosteje predstavnike redov Le- pidoptera in Coleoptera. Pahljačniki so gostitelji vsaj sed- mih vrst iz rodu Cordyceps, med katerimi jih večina para- zitira ličinke in le ena vrsta odrasle hrošče (Willis, 1959; Shrestha in sod., 2016). Cordyceps fumosorosea (Wize) Kepler, B. Shrestha & Spatafora (včasih Isaria fumosoro- sea Wizqwe) je tudi aktivna učinkovina bioinsekticida PreFeRal®, ki povzroči do 50  % smrtnost prve larvalne stopnje vrste O. agamemnon subsp. arabicus (Faimaire), pomembnega škodljivca kokosove, cikas in datljeve pal- me (Ibrahim, 2017). 3.4 OPHIOCORDYCEPS SPP. Večina vrst tega rodu je temno pigmentiranih, glav- nino njihovih gostiteljev pa predstavljajo ličinke hroščev v tleh ali v razpadajočem lesu, vendar obstajajo izjeme, saj nekatere vrste parazitirajo odrasle stadije mravelj in os (Kornsakulkarn in sod., 2018; Lin in sod., 2020). Ana- morfne oblike družine Ophiocordycipitaceae so načelo- ma počasi rastoče glive, ki jih je pogosto težko gojiti v laboratoriju (Dworecka-Kaszak, 2014). Pahljačniki pred- stavljajo gostitelja vsaj 18 vrstam Ophiocordyceps spp., večina med njimi so naravni patogeni ličink (Shrestha in sod., 2016). 3.5 AKANTHOMYCES SPP. Vrste rodu Akanthomyces (včasih Lecanicillium) so pogosto mikrobno sredstvo za biotično zatiranje in se v veliki meri uporabljajo proti sesajočim škodljivim žuželkam, kot so listne uši, ščitkarji, kaparji in drugi (Reddy, 2020). Vsaj 15 pripravkov na osnovi Akanthomy- ces spp. je bilo ali pa so v postopku komercializacije, med katerimi sta tudi bioinsekticida Vertalec® z aktivno učinkovino Akanthomyces longisporum B. Huang, S.B. Wang, M.Z. Fan & Z.Z. Li, sev HRI 1.72 (včasih Leca- nicillium longisporum (Petch) Zare & W. Gams) in My- cotal® z aktivno učinkovino Akanthomyces muscarium (Petch) Spatafora, Kepler & B. Shrestha, sev Ve6 (včasih Lecanicillium muscarium (Petch) Zare & W. Gams). Bio- insekticida se nista izkazala za uspešna pri zatiranju od- raslih osebkov japonskega hrošča, prav tako sta imela le minoren vpliv na njihove ličinke (Giroux in sod., 2015). Tudi Akanthomyces lecanii (Zimm.) Spatafora, Kepler & B. Shrestha (včasih Lecanicillium lecanii (Zimm.) Zare & W. Gams) se pri zatiranju vrste O. agamemnon ni izkazal za uspešnega, saj je povzročil manj kot 30  % smrtnost ličink tretje larvalne stopnje (Saleem in Ibrahim, 2019). 3.6 FUSARIUM SPP. Glive rodu Fusarium naseljujejo različne ekološke niše. Lahko so endofiti, saprofiti ter rastlinski in živalski patogeni. Vrste so občasno izolirane iz mrtvih ali živih žuželk in veljajo za oportunistične patogene žuželk. Viso- ko smrtnost povzročajo predvsem pri škržatkih, kaparjih in dvokrilcih (Teetor-Barsch in Roberts, 1983). Zaradi uspešnega obstanka v tleh kot saprofiti, vrstne specifič- 6 Acta agriculturae Slovenica, 118/1 – 2022 E. PRAPROTNIK et al. nosti do gostitelja in enostavnega gojenja v laboratoriju, je rod Fusarium kot agens za biotično zatiranje učinkovit, vendar pa so lahko določeni izolati zelo škodljivi patoge- ni rastlin (Sharma in Marques, 2018). Fusarium sp. velja za naravnega patogena pahljačnika vrste Costelytra zea- landica (White, 1846) in se je v laboratorijskih poskusih izkazal za učinkovitega pri zatiranju te vrste (Goh in sod., 1991). 3.7 PENICILLIUM SPP. Glavni pomen predstavnikov rodu Penicillium v naravi je razgradnja organskih materialov. Povzroča ra- stlinsko gnilobo, ob čemer lahko sprošča širok spekter mikotoksinov (Visagie in sod., 2014). Penicillium je lah- ko patogen za členonožce, velja pa za oportunističnega sekundarnega patogena ali saprofita, ki nima vrstno spe- cifičnih gostiteljev (Sosa-Gómez in sod., 2010). Rod je poznan po proizvajanju toksičnih sekundarnih metabo- litov, ki lahko predstavljajo strategijo za hitro zastrupitev gostiteljske žuželke za poznejše saprofitsko prehranjeva- nje (Mora in sod., 2018). 3.8 ASPERGILLUS SPP. Rod Aspergillus, prav tako kot rod Penicillium, uvr- ščamo v red Eurotiales. Glive izločajo širok spekter enci- mov, ki jim omogočajo izkoriščanje različnih virov hra- nil, zaradi česar lahko delujejo bodisi kot saprofiti bodisi kot oportuni patogeni, čeprav pogosto z nizko virulenco. Aspergillus spp. na splošno veljajo za oportunistične pa- togene, ki za kolonizacijo potrebujejo poškodovane ali kako drugače oslabljene gostitelje, obrambo gostitelja pa premagajo predvsem z izločanjem toksičnih sekundar- nih metabolitov (St. Leger in sod., 2000). Aspergillus sp., Penicillium sp. in Fusarium sp. veljajo za naravne patoge- ne pahljačnika P. anxia (LeConte, 1850). Najdeni so bili v asociaciji le z ogrci omenjene vrste, na splošno pa je njihova izolacija redka. Fusarium sp. in Penicillium sp. sta povzročila 50-60 % smrtnost ogrcev, Aspergillus sp. pa le 30 % smrtnost (Poprawski in Yule, 1991). Prav tako velja- jo za naravnega patogena pahljačnika Brahmina coriacea (Hope, 1831). Penicillium je bil redko izoliran iz ogrcev B. coriacea in tudi v laboratorjiskih poskusih je povzročil manj kot 40 % smrtnost. Nasprotno pa so bili Aspergil- lus spp. in Fusarium spp. pogost vzrok naravnih okužb, pri čemer so določene vrste povzročile 60-80 % smrtnost (Sharma in sod., 2012). 4 VRSTNA SPECIFIČNOST ENTOMOPA- TOGENIH GLIV Čeprav je raznolikost gliv, povezanih s pahljačniki, velika, v mnogih zgledih slednji kažejo znake odpornos- ti na določene izolate gliv. Eden izmed možnih razlogov je dolg proces koevolucije ogrcev in mikroorganizmov v tleh, kjer povečanju patogenosti mikroorganizma sle- di razvoj odpornosti gostitelja. Talne žuželke, ki se torej razvijajo v mikrobno bogatem mediju, bodo občutljive le na izredno specializirane izolate, ki bodo sposobni izko- ristiti določeno fiziološko ali vedenjsko pomanjkljivost svojih gostiteljev (Jackson, 1999). Entomopatogene glive so torej lahko vrstno zelo specifične, zato je za uspešno implementacijo takšnih biotičnih agensov odvisno tudi morfološko poznavanje vrst škodljivcev, ki so zastopani na nekem območju. Odrasle hrošče najhitreje prepozna- mo po značilnih pahljačastih tipalkah, saj so zadnji trije segmenti stransko razširjeni (lamelasti). Tipalke so de- vetčlenaste, zadek pa je sestavljen iz šestih dobro vidnih trebušnih ploščic. Epipleuron (del zunanjega roba po- krovk) je ozek in ne doseže vrha pokrovk (Jessop, 1986). Vrstno določevanje odraslih hroščev je enostavnejše od določevanja ličink. Ličinke hroščev pahljačnikov so morfološko bolj podobne ličinkam družine Lucanidae kot pa Passalidae. Od predstavnikov slednje se razli- kujejo po tri-, štiri- in lahko tudi petčlenastih antenah, štiričlenastih maksilarnih palpih in podobi telesa v obliki črke C. Od ličink iz družine Lucanidae pa se razlikujejo po prečni, oglati ali Y obliki analne odprtine brez ovalnih rež (ang. oval lobes) ob straneh (Carlson, 1991). Ličinke pahljačnikov dosežejo dolžino od 10 do 125 mm. Telo je pogosto obarvano belo ali rumenkasto, glava pa je v odtenkih rdeče in rjave barve. Pomemben določevalni znak znotraj družine je specifičen vzorec dlačic ali ščetin, ki so prisotne na spodnji strani končnega trebušnega seg- menta, imenovan raster (Gibb, 2015). 5 ZAKLJUČEK Pahljačniki so izjemno pestra skupina hroščev, predvsem zaradi svoje kozmopolitske razširjenosti, po- seljevanja različnih habitatov ter prehranjevalnih navad, zaradi katerih so mnoge vrste prepoznane kot gospodar- sko pomembni škodljivci. Imajo kriptičen način življe- nja, saj večina njihovih ličink, imenovanih ogrci, živi v tleh in je zato preučevanje in zatiranje le-teh oteženo. Ogrce, predvsem njihove začetne larvalne stopnje, bi bilo potrebno obravnavati v programih biotičnega varstva, z namenom zmanjšanja škode, ki jo povzročijo na kmetij- skih, gozdnih in travnatih zemljiščih. Entomopatogene glive, predvsem iz rodov Metarhizium in Beauveria, ima- 7Acta agriculturae Slovenica, 118/1 – 2022 Pahljačniki ... kot gospodarsko pomembni škodljivci in možnosti njihovega zatiranja z entomopatogenimi glivami jo potencial za ohranjanje okoljsko uravnotežene ravni populacije škodljivcev, vendar so močno virulentni izola- ti relativno redki in v večini primerov specifični za vrsto gostitelja. Zaradi tega je pomembno, da poznamo vrstno sestavo pahljačnikov na ogroženih zemljiščih. 6 VIRI Bai, M., Li, S., Lu, Y., Yang, H., Tong, Y., & Yang, X. (2015). Mandible evolution in the Scarabaeinae (Coleoptera: Scara- baeidae) and adaptations to coprophagous habits. Frontiers in Zoology, 12(1), 1–10. https://doi.org/10.1186/s12983- 015-0123-z Bernays, E. A., & Chapman, R. F. (1994). Chemicals in plants. In E. A. Bernays & R. F. Chapman (Eds.), Host-plant selection by phytophagous insects (pp. 22–23). New York: Chapman and Hall. https://doi.org/10.1007/b102508 Berón, C. M., & Diaz, B. M. (2005). Pathogenicity of hypho- mycetous fungi against Cyclocephala signaticollis. BioCon- trol, 50(1), 143–150. https://doi.org/10.1007/s10526-004- 0586-x Bouchard, P., Bousquet, Y., Davies, A. E., Alonso-Zarazaga, M. A., Lawrence, J. F., Lyal, C. H. C., … Smith, A. B. T. (2011). Family-group names in Coleoptera (Insecta). ZooKeys, 88, 1–972. https://doi.org/10.3897/zookeys.88.807 Bragard, C., Dehnen-Schmutz, K., Di Serio, F., Gonthier, P., Ja- cques, M. A., Jaques Miret, J. A., … MacLeod, A. (2018). Pest categorisation of Popillia  japonica. EFSA Journal, 16(11). https://doi.org/10.2903/j.efsa.2018.5438 Brunner-Mendoza, C., Reyes-Montes, M. del R., Moonjely, S., Bidochka, M. J., & Toriello, C. (2019). A review on the genus Metarhizium as an entomopathogenic microbial biocontrol agent with emphasis on its use and utility in Mexico. Bio- control Science and Technology, 29(1), 83–102. https://doi. org/10.1080/09583157.2018.1531111 Bullard, G., Pulsford, D., & Rath, A. C. (1993). BioGreen - A new Metarhizium anisopliae product for the control of pa- sture scarabs in Australia. In Society for Invertebrate Patho- logy XXVl Annual Meeting, Program and Abstracts (pp. 1–6). Asheville. Burkhardt, C. C. (1955). Preliminary studies on control of whi- te grubs in wheat. Journal of the Kansas Entomological So- ciety, 28(2), 60–63. Calcetas, O. A., Adorada, J. L., Adorada, J. R., Caoili, B. L., Ro- sales, A. M., & Dimapilis, E. F. (2021). New records of sca- rab insect pests of cacao (Theobroma cacao L .) in the Phi- lippines. Philippine Journal of Science, 150(5), 1197–1206. Carlson, D. C. (1991). Order Coleoptera. Lucanidae, Passalidae, Scarabaeidae (Scarabaeoidea). In F. W. Stehr (Ed.), Imma- ture insects, Volume 2 (pp. 372–384). Iowa: Kendall/Hunt Publishing. Carne, P. B., Greaves, R. T. G., & McInnes, R. S. (1974). In- sect damage to plantation‐grown eucalypts in North Coastal New South Wales, with particular reference to Christmas beetles (Coleoptera: Scarabaeidae). Austra- lian Journal of Entomology, 13(3), 189–206. https://doi. org/10.1111/j.1440-6055.1974.tb02173.x Chandel, R. S., Chandla, V. K., Verma, K. S., & Pathania, M. (2013). Insect Pests of Potato in India: Biology and Ma- nagement. In P. Giordanengo, C. Vincent, & A. Alyokhin (Eds.), Insect Pests of Potato Global Perspectives on Biology and Management (pp. 227–245). Academic Press. https:// doi.org/10.1016/B978-0-12-386895-4.00008-9 Chandel, R. S., Pathania, M., Verma, K. S., Bhatacharyya, B., Vashisth, S., & Kumar, V. (2015). The ecology and control of potato whitegrubs of India. Potato Research, 58(2), 147– 164. https://doi.org/10.1007/s11540-015-9295-3 Ciss, M., Bassène, M. D., Seck, M. T., Mbaye, A. G., Sall, B., Fall, A. G., … Bouyer, J. (2019). Environmental impact of tsetse eradication in Senegal. Scientific Reports, 9(1), 1–9. https:// doi.org/10.1038/s41598-019-56919-5 Cock, M. J. W., & Allard, G. B. (2013). Observations on whi- te grubs affecting sugar cane at the Juba Sugar project, south-western Somalia, in the 1980s, and implications for their management. Insects, 4(2), 241–272. https://doi. org/10.3390/insects4020241 De Goffau, L. J. W. (1996). Population development and disper- sal of Melolontha and other Scarabaeidae in the Netherlan- ds during the past 10 years. IOBC/WPRS Bulletin, 19, 9–14. Dolci, P., Guglielmo, F., Secchi, F., & Ozino, O. I. (2006). Per- sistence and efficacy of Beauveria brongniartii strains ap- plied as biocontrol agents against Melolontha melolontha in the valley of Aosta (northwest Italy). Journal of Applied Microbiology, 100(5), 1063–1072. https://doi.org/10.1111/ j.1365-2672.2006.02808.x Dworecka-Kaszak, B. (2014). Cordyceps fungi as natural kil- lers, new hopes for medicine and biological control factors. Annals of Parasitology, 60(3), 151–158. Eberle, J., Myburgh, R., & Ahrens, D. (2014). The evolution of morphospace in phytophagous scarab chafers: No com- petition - No divergence? PLoS ONE, 9(5). https://doi. org/10.1371/journal.pone.0098536 Enkerli, J., Widmer, F., & Keller, S. (2004). Long-term field persistence of Beauveria brongniartii strains applied as biocontrol agents against European cockchafer larvae in Switzerland. Biological Control, 29(1), 115–123. https://doi. org/10.1016/S1049-9644(03)00131-2 Erler, F., & Ates, A. O. (2015). Potential of two entomopatho- genic fungi, Beauveria bassiana and Metarhizium anisopli- ae (Coleoptera: Scarabaeidae), as biological control agents against the june beetle. Journal of Insect Science, 15(1), 1–6. https://doi.org/10.1093/jisesa/iev029 Fătu, A., Dinu, M. M., & Andrei, A. M. (2018). Susceptibility of some Melolonthinae scarab species to entomopathogenic fungus Beauveria brongniartii (Sacc.) Petch and Metarhizi- um anisopliae (Metsch.). Scientific Bulletin. Series F. Biote- chnologies, 22, 42–49. Ferron, P. (1978). Biological control of insect pests by entomo- genous fungi. Annual Review Of Entomology, 23(1), 409– 442. https://doi.org/10.1146/annurev.en.23.010178.002205 Fleming, W. E. (1972). Biology of the Japanese Beetle. Washing- ton, DC.: USDA Technical Bulletin 1449. Frew, A., Barnett, K., Nielsen, U. N., Riegler, M., & Johnson, S. 8 Acta agriculturae Slovenica, 118/1 – 2022 E. PRAPROTNIK et al. N. (2016). Belowground ecology of scarabs feeding on grass roots: Current knowledge and future directions for mana- gement in Australasia. Frontiers in Plant Science, 7(321). https://doi.org/10.3389/FPLS.2016.00321 Fröschle, M. (1996). Occurrence of the common cockchafer (Melolontha melolontha L.) in the state of Baden-Wüttem- berg/Germany. IOBC/WPRS Bulletin, 19, 1–4. Gibb, T. (2015). Pest Insects. In Contemporary Insect Diagno- stics. The Art and Science of Practical Entomology (pp. 153– 245). Academic Press. https://doi.org/10.1016/b978-0-12- 404623-8.00005-3 Giroux, F., Lavallée, R., Bauce, É., & Guertin, C. (2015). Suscep- tibility of the Japanese beetle, Popillia japonica (Newman) (Coleoptera: Scarabaeidae), to entomopathogenic Hypoc- reales fungi. Phytoprotection, 95(1), 1–6. https://doi. org/10.7202/1028399ar Goettel, M. S., Poprawski, T. J. Vendenberg, J. D., Li, Z., & Ro- berts, D. W. (1990). Safety to nontarget invertebrates of fun- gal biocontrol agents. In M. Laird, L. A. Lacey, & E. M. Da- vidson (Eds.), Safety of Microbial Insecticides (pp. 210–224). Boca Raton: CRC Press. Goh, H. H., Willoughby, B., Prestidge, R. A., & Lyons, S. N. (1991). Pathogenicity of Beauveria, Metarhizium, Paecilo- myces and Fusarium isolates against early instar grass grub (Costelytra zealandica) larvae. In Proceedings of the 44th New Zealand Weed and Pest Control Conference (pp. 209– 211). https://doi.org/10.30843/nzpp.1991.44.10834 Gopal, M., Gupta, A., & Thomas, G. V. (2006). Prospects of using Metarhizium anisopliae to check the breeding of in- sect pest, Oryctes rhinoceros L. in coconut leaf vermicom- posting sites. Bioresource Technology, 97(15), 1801–1806. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2005.09.005 Gyawaly, S., Koppenhöfer, A. M., Wu, S., & Kuhar, T. P. (2016). Biology, ecology, and management of masked chafer (Cole- optera: Scarabaeidae) grubs in turfgrass. Journal of Integra- ted Pest Management, 7(1), 1–11. https://doi.org/10.1093/ jipm/pmw002 Hajek, A. E., & St. Leger, R. J. (1994). Interactions between fungal pathogens and insect hosts. Annual Review of En- tomology, 39(1), 293–322. https://doi.org/10.1146/annurev. ento.39.1.293 Hann, P., Trska, C., Wechselberger, K. F., Eitzinger, J., & Kromp, B. (2015). Phyllopertha horticola (Coleoptera: Scarabaei- dae) larvae in eastern Austrian mountainous grasslands and the associated damage risk related to soil, topography and management. SpringerPlus, 4(1), 1–15. https://doi. org/10.1186/s40064-015-0918-6 Hanski, I., & Cambefort, Y. (1991). Resource partitioning. In I. Hanski & Y. Cambefort (Eds.), Dung Beetle Ecology (pp. 330–350). Princeton: Princeton University Press. https:// doi.org/10.1515/9781400862092 Heath, J. J., Williams, R. N., & Phelan, P. L. (2002). Aggregati- on and male attraction to feeding virgin females in Macro- dactylus subspinosus (F.) (Coleoptera: Scarabaeidae: Me- lolonthinae). Environmental Entomology, 31(6), 934–940. https://doi.org/10.1603/0046-225X-31.6.934 Huang, S. W., Zhang, H. Y., Marshall, S., & Jackson, T. A. (2010). The scarab gut: A potential bioreactor for bio-fuel producti- on. Insect Science, 17(3), 175–183. https://doi.org/10.1111/ j.1744-7917.2010.01320.x Ibrahim, R. A. (2017). Laboratory evaluation of entomopatho- genic fungi, commercial formulations, against the Rhino- ceros beetle, Oryctes agamemnon arabicus (Coleoptera: Scarabaeidae). Egyptian Journal of Biological Pest Control, 27(1), 49–55. Jackson, T. A. (1999). Factors in the success and failure of microbial control agents for soil dwelling pests. Integra- ted Pest Management Reviews, 4, 281–285. https://doi. org/10.1023/A:1009697019677 Jackson, T. A., & Klein, M. G. (2006). Scarabs as pests: A con- tinuing problem. The Coleopterists Bulletin, 60(5), 102–119. https://doi.org/10.1649/0010-065x(2006)60[102:sapacp]2. 0.co;2 Jameson, M. L., & Ratcliffe, B. C. (2002). Series Scarabaeiformia Crowson 1960, Superfamily Scarabaeoidea Latreille 1802. In R. Arnett Jr., M. C. Thomas, P. E. Skelley, & F. Howard (Eds.), American Beetles, Volume 2: Polyphaga: Scarabaeoi- dea through Curculionoidea. Boca Raton: CRC Press. Jessop, L. (1986). Dung beetles and chafers Coleoptera: Scara- baeoidea. In P. C. Barnard & R. R. Askew (Eds.), Handbooks for the Identification of British Insects Vol. 6, Part 11. Lon- don: Royal Entomological Society of London. Keller, S. (2000). Use of Beauveria brongniartii and its acceptan- ce by farmers. IOBC/WPRS Bulletin, 23, 67–71. Kessler, P., Enkerli, J., Schweizer, C., & Keller, S. (2004). Sur- vival of Beauveria brongniartii in the soil after application as a biocontrol agent against the European cockchafer Me- lolontha melolontha. BioControl, 49, 563–581. https://doi. org/10.1023/B:BICO.0000036441.40227.ed Kim, S., Kim, J. C., Lee, S. J., Lee, M. R., Park, S. E., Li, D., … Kim, J. S. (2020). Soil application of Metarhizium anisopliae JEF-314 granules to control, flower chafer beetle, Protaetia brevitarsis seulensis. Mycobiology, 48(2), 139–147. https:// doi.org/10.1080/12298093.2020.1735765 Kornsakulkarn, J., Saepua, S., Veeranondha, S., Rachtawee, P., Isaka, M., & Thongpanchang, C. (2018). Carboline alkaloids and isocoumarins from the wasp pathogenic fungus Ophio- cordyceps sphecocephala BCC 2661. Phytochemistry Letters, 27, 134–138. https://doi.org/10.1016/j.phytol.2018.07.020 Łabanowska, B., & Bednarek, H. (2011). Efficacy of Beauveria brongniartii as Melocont in the control of the European cockchafer (Melolontha melolontha). IOBC/WPRS Bulletin, 66, 179–182. Laengle, T., Pernfuss, B., Seger, C., & Strasser, H. (2005). Field efficacy evaluation of Beauveria brongniartii against Melo- lontha melolontha in potato cultures. Sydowia, 57(1), 54–66. Laznik, Ž., & Trdan, S. (2014). Evaluation of different soil pa- rameters and wild boar (Sus scrofa [L.]) grassland damage. Italian Journal of Animal Science, 13(4), 759–765. https:// doi.org/10.4081/ijas.2014.3434 Laznik, Ž., & Trdan, S. (2015). Failure of entomopathogens to control white grubs (Coleoptera: Scarabaeidae). Acta Ag- riculturae Scandinavica Section B: Soil and Plant Science, 65(2), 95–108. https://doi.org/10.1080/09064710.2014.968 199 LePelley, R. H., & Goddard, W. H. (1952). On the control by 9Acta agriculturae Slovenica, 118/1 – 2022 Pahljačniki ... kot gospodarsko pomembni škodljivci in možnosti njihovega zatiranja z entomopatogenimi glivami insecticides of Heteronychus consimilis Kolbe (Dynastidae), A serious pest of wheat in Kenya. Bulletin of Entomolo- gical Research, 43(2), 403–406. https://doi.org/10.1017/ S0007485300040578 Lin, W. J., Lee, Y. I., Liu, S. L., Lin, C. C., Chung, T. Y., & Chou, J. Y. (2020). Evaluating the tradeoffs of a generalist parasi- toid fungus, Ophiocordyceps unilateralis, on different sym- patric ant hosts. Scientific Reports, 10(1), 1–12. https://doi. org/10.1038/s41598-020-63400-1 Logan, D. P., Robertson, L. N., & Milner, R. J. (2000). Review of the development of Metarhizium anisopliae as a micro- bial insecticide, BioCaneTM, for the control of greyback canegrub Dermolepida albohirtum (Waterhouse) (Coleop- tera: Scarabaeidae) in Queensland sugarcane. IOBC/WPRS Bulletin, 23, 131–137. Lovett, B., & St. Leger, R. J. (2017). The insect pathogens. Microbiology Spectrum, 5(2), 1–19. https://doi.org/10.1128/ microbiolspec.FUNK-0001-2016 Malusá, E., Tartanus, M., Furmanczyk, E. M., & Łabanowska, B. H. (2020). Holistic approach to control Melolontha spp. in organic strawberry plantations. Organic Agriculture, 10, 13–22. https://doi.org/10.1007/s13165-020-00295-2 Maniania, N. K., Ekesi, S., & Dolinski, C. (2017). Entomopatho- gens Routinely Used in Pest Control Strategies: Orchards in Tropical Climate. In L. A. Lacey (Ed.), Microbial Con- trol of Insect and Mite Pests: From Theory to Practice (pp. 269–282). Academic Press. https://doi.org/10.1016/B978- 0-12-803527-6.00018-4 Marchal, M. (1976). Sensibilite a Beauveria brongniartii (Fungi imperfecti, Moniliales) des larves de Melolontha melolontha L. (Col.: Scarabaeidae) parasitees par Pseudomonocystis sp. (Sporozoaire, Eugregarinaria). Comptes Rendus Des Seances de La Societe de Biologie, 170(2), 295–299. Mariau, D. (2001). Coleoptera. In D. Mariau (Ed.), The Fauna of Oil Palm and Coconut: Insect and Mites Pests and Their Natural Enemies (p. 118). La Librairie du Cirad Montpellier. Mayerhofer, J., Enkerli, J., Zelger, R., & Strasser, H. (2015). Bio- logical control of the European cockchafer: persistence of Beauveria brongniartii after long-term applications in the Euroregion Tyrol. BioControl, 60(5), 617–629. https://doi. org/10.1007/s10526-015-9671-6 Miah, M. A. H., Biswas, M. M., & Mannan, A. (1986). Effects of some insecticides on white grub control and yield of su- garcane. Tropical Pest Management, 32(4), 338–340. https:// doi.org/10.1080/09670878609371089 Mora, M. A. E., Castilho, A. M. C., & Fraga, M. E. (2018). Clas- sification and infection mechanism of entomopathogenic fungi. Arquivos Do Instituto Biológico, 84, 1–10. https://doi. org/10.1590/1808-1657000552015 Moslim, R., Wahid, M. B., Kamarudin, N., Sharma, M., & Ali, S. R. A. (1999). Impact of Metarhizium anisopliae (Deute- romycotina: Hyphomycetes) applied by wet and dry ino- culum on oil palm rhinoceros beetles, Oryctes rhinoceros (Coleoptera: Scarabaeidae). Journal of Oil Palm Research, II(2), 25–40. Neuvéglise, C., Brygoo, Y., Vercambre, B., & Riba, G. (1994). Comparative analysis of molecular and biological charac- teristics of strains of Beauveria brongniartii isolated from insects. Mycological Research, 98(3), 322–328. https://doi. org/10.1016/S0953-7562(09)80460-7 Niemczyk, M., Sierpińska, A., Tereba, A., Sokołowski, K., & Przybylski, P. (2019). Natural occurrence of Beauveria spp. in outbreak areas of cockchafers (Melolontha spp.) in forest soils from Poland. BioControl, 64(2), 159–172. https://doi. org/10.1007/s10526-019-09927-3 Oliveira, C. M., & Frizzas, M. R. (2013). Field biology of the beetle Aegopsis bolboceridus in Brazil, with a list of host plants. Journal of Insect Science, 13(48). https://doi. org/10.1673/031.013.4801 Oliveira, C. M., & Frizzas, M. R. (2021). Root consumption and damage estimates caused by Phyllophaga capillata and Ae- gopsis bolboceridus (Coleoptera, Melolonthidae) larvae in soybean and maize in central Brazil. Crop Protection, 146, 105651. https://doi.org/10.1016/j.cropro.2021.105651 Pathania, M., & Chandel, R. S. (2017). Life history strategy and behaviour of white grub, Brahmina coriacea (Hope) (Co- leoptera: Scarabaeidae: Melolonthinae) an invasive pest of potato and apple agro-ecosystem in northwestern India. Oriental Insects, 51(1), 46–69. https://doi.org/10.1080/003 05316.2016.1247756 Poprawski, T. J., & Yule, W. N. (1991). Incidence of fungi in na- tural populations of Phyllophaga spp. and susceptibility of Phyllophaga anxia (LeConte) (Col., Scarabaeidae) to Beau- veria bassiana and Metarhizium anisopliae (Deuteromyco- tina). Journal of Applied Entomology, 112, 359–365. https:// doi.org/10.1111/j.1439-0418.1991.tb01068.x Poženel, A. (2007). Izkušnje pri zatiranju poljskega majskega hrošča (Melolontha melolontha L.) na Idrijskem. In Zbornik predavanj in referatov 8. slovenskega posvetovanja o varstvu rastlin (pp. 72–77). Putnoky-Csicsó, B., Tonk, S., Szabó, A., Márton, Z., Bogdányi, F. T., Tóth, F., … Balog, A. (2020). Effectiveness of the en- tomopathogenic fungal species Metarhizium anisopliae strain NCAIM 362 treatments against soil inhabiting Melo- lontha melolontha larvae in sweet potato (Ipomoea batatas L.). Journal of Fungi, 6(116), 1–16. https://doi.org/10.3390/ jof6030116 Qu, S., & Wang, S. (2018). Interaction of entomopathoge- nic fungi with the host immune system. Developmental and Comparative Immunology, 83, 96–103. https://doi. org/10.1016/j.dci.2018.01.010 Radcliffe, E. B., & Lagnaoui, A. (2007). Insect pests in potato. In D. Vreugdenhil (Ed.), Potato Biology and Biotechnology: Ad- vances and Perspectives (pp. 543–567). Elsevier B.V. https:// doi.org/10.1016/B978-044451018-1/50067-1 Ranganathaiah, K. G., Veeresh, G. K., & Govindu, H. C. (1973). A new entomogenous fungus on the root grub, Holotricha serrata F. from Mysore. Current Science, 42(12), 432–433. Ratcliffe, B. C. (2002). A checklist of the Scarabaeoidea (Co- leoptera) of Panama. Zootaxa, 32(1), 1–48. https://doi. org/10.11646/zootaxa.32.1.1 Rath, A. C., Koen, T. B., & Rowe, B. A. (1995). Long-term field efficacy of the entomogenous fungus Metarhizium anisopli- ae against the subterranean scarab, Adoryphorus couloni. Biocontrol Science and Technology, 5(4), 439–452. https:// doi.org/10.1080/09583159550039639 10 Acta agriculturae Slovenica, 118/1 – 2022 E. PRAPROTNIK et al. Reddy, S. G. E. (2020). Lecanicillium spp. for the management of aphids, whiteflies, thrips, scales and mealy bugs: review. In Arthropods. IntechOpen. Rehner, S. A. (2005). Phylogenetics of the Insect Pathogenic Genus Beauveria. In F. E. Vega & M. Blackwell (Eds.), In- sect-Fungal Associations. Ecology and Evolution. New York: Oxford University Press. Ritcher, P. O. (1966). White grubs and their allies: A study of North American scarabaeoid larvae. Corvallis, Oregon: Oregon State University Press. Saleem, A. R., & Ibrahim, R. A. (2019). Assessment of the viru- lence and proteolytic activity of three native entomopatho- genic fungi against the larvae of Oryctes agamemnon (Bur- meister) (Coleoptera: Scarabaeidae). Egyptian Journal of Biological Pest Control, 29(1), 1–8. https://doi.org/10.1186/ s41938-019-0120-1 Sallam, M. N., Mcavoy, C. A., Samson, P. R., & Bull, J. J. (2007). Soil sampling for Metarhizium anisopliae spores in Queen- sland sugarcane fields. BioControl, 52(4), 491–505. https:// doi.org/10.1007/s10526-006-9038-0 Sevim, A., Demir, I., Höfte, M., Humber, R. A., & Demirbag, Z. (2010). Isolation and characterization of entomopatho- genic fungi from hazelnut-growing region of Turkey. Bio- Control, 55(2), 279–297. https://doi.org/10.1007/s10526- 009-9235-8 Shanovich, H. N., Dean, A. N., Koch, R. L., & Hodgson, E. W. (2019). Biology and management of Japanese beetle (Cole- optera: Scarabaeidae) in corn and soybean. Journal of In- tegrated Pest Management, 10(1). https://doi.org/10.1093/ jipm/pmz009 Sharma, A., Chandla, V. K., & Thakur, D. R. (2012). Biodiver- sity and pathogenicity potential of mycoflora associated with Brahmina coriacea in potato fields of North-Western Indian Hills. Journal of Entomology, 9, 319–331. https://doi. org/10.3923/je.2012.319.331 Sharma, L., & Marques, G. (2018). Fusarium, an entomo- pathogen—a myth or reality? Pathogens, 7(4). https://doi. org/10.3390/pathogens7040093 Shrestha, B., Tanaka, E., Hyun, M. W., Han, J.-G., Kim, C. S., Jo, J. W., … Sung, G.-H. (2016). Coleopteran and lepi- dopteran hosts of the entomopathogenic genus Cordyceps sensu lato. Journal of Mycology, 2016, 1–14. https://doi. org/10.1155/2016/7648219 Sierpińska, A., Popowska-Nowak, E., & Bednarek, A. (2015). Beauveria brongniartii Sacc. (Petch) against Melolontha spp. white grubs in forest nurseries with different soil pH. Folia Forestalia Polonica, Series A, 57(4), 210–217. https:// doi.org/10.1515/ffp-2015-0021 Sinha, K. K., Choudhary, A. K., & Kumari, P. (2016). Entomo- pathogenic Fungi. In Omkar (Ed.), Ecofriendly Pest Mana- gement for Food Security (pp. 475–505). Academic Press. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-803265-7.00015-4 Sosa-Gómez, D. R., López Lastra, C. C., & Humber, R. A. (2010). An overview of arthropod-associated fungi from Argenti- na and Brazil. Mycopathologia, 170(1), 61–76. https://doi. org/10.1007/s11046-010-9288-3 St. Leger, R. J., Screen, S. E., & Shams-Pirzadeh, B. (2000). Lack of host specialization in Aspergillus flavus. Applied and Environmental Microbiology, 66(1), 320–324. https://doi. org/10.1128/AEM.66.1.320-324.2000 Teetor-Barsch, G. H., & Roberts, D. W. (1983). Entomogeno- us Fusarium species. Mycopathologia, 84, 3–16. https://doi. org/10.1007/BF00436991 Visagie, C. M., Houbraken, J., Frisvad, J. C., Hong, S. B., Klaas- sen, C. H. W., Perrone, G., … Samson, R. A. (2014). Iden- tification and nomenclature of the genus Penicillium. Stu- dies in Mycology, 78(1), 343–371. https://doi.org/10.1016/j. simyco.2014.09.001 Wagenhoff, E., Blum, R., & Delb, H. (2014). Spring phenology of cockchafers, Melolontha spp. (Coleoptera: Scarabaeidae), in forests of south-western Germany: Results of a 3-year survey on adult emergence, swarming flights, and ooge- nesis from 2009 to 2011. Journal of Forest Science, 60(4), 154–165. https://doi.org/10.17221/5/2014-jfs Wightman, J. A., Brier, H. B., & Wright, G. C. (1994). The effect of root damage caused by simulated white grub attack on the growth, yield and water-use of groundnut plants. Plant and Soil, 160(2), 267–275. https://doi.org/10.1007/ BF00010152 Williamson, R. C., Brandenburg, R., & Thompson, S. (2004). Turfgrass Insects of the United States: Biology and Ma- nagement. In Encyclopedia of Entomology (pp. 2372– 2403). Dordrecht: Springer Netherlands. https://doi. org/10.1007/0-306-48380-7_4440 Willis, J. H. (1959). Australian species of the fungal genus Cor- dyceps (Fr.) Link (with critical notes on collection in Aus- tralian herbaria). Muelleria, 1, 68–89. Xu, J., Liu, N., & Zhang, R. (2013). Other Pests - China. In P. Giordanengo, C. Vincent, & A. Alyokhin (Eds.), Insect Pests of Potato Global Perspectives on Biology and Management (pp. 212–217). Academic Press. https://doi.org/10.1016/ B978-0-12-386895-4.00007-7 Zimmermann, G. (2007). Review on safety of the entomopatho- genic fungi Beauveria bassiana and Beauveria brongniartii. Biocontrol Science and Technology, 17(6), 553–596. https:// doi.org/10.1080/09583150701309006